摘要
背景：农业集约化简化了农业生态系统，减少了生物多样性，并削弱了自然害虫控制能力。有效的生物控制需要可靠且长期地控制多种食草动物。虽然有研究调查了多样化种植系统中的生物控制效果，但关于整个生长季节内害虫抑制程度的信息很少，也不清楚它是否能够对多种食草动物提供令人满意的控制效果。
目标：本研究评估了增加作物多样性和采用“吸引-奖励”（A&R）策略如何影响生物控制的有效性和时间稳定性。
方法：我们在四种不同作物多样性的卷心菜系统中比较了捕食和卵及幼虫的寄生情况：卷心菜单作、卷心菜-燕麦条带种植、六种作物的条带种植以及一种通过引入吸引寄生蜂的卷心菜品种和提供花蜜的荞麦来增强条带种植系统的A&R策略。实验于2023年和2024年在荷兰两个有机管理的农场进行。此外，2023年在其中一个地点还进行了全因子实验，以评估A&R组分的效应。时间稳定性通过变异系数和每个处理组超过平均生物控制水平的采样周数比例来量化。
结果：无论地点和年份如何，条带种植都提高了Pieris brassicae和Plutella xylostella的寄生率。在卷心菜单作中，Pieris brassicae的寄生率从28%增加到条带种植系统中的58%，而P. xylostella的寄生率从10%增加到25%-30%。在六种作物的条带种植系统中，Trichogramma spp.对Mamestra brassicae卵的寄生率达到了30%，而在单作中仅为1%。A&R策略并没有比标准条带种植带来额外的改善。单作显示出最高的变异系数，并且只有13%的采样周数超过了站点年的平均值，而条带种植系统则超过了60%。
综合与应用：我们的结果表明，条带种植可以增强和稳定生物控制效果。即使是简单的双作物设计也比单作具有明显优势，而将作物多样性增加到六种作物则提供了额外的好处。由于生物控制的时间稳定性随着作物多样性的增加而提高，设计包含更多作物的条带种植系统有助于在整个生长季节内保持一致和有弹性的害虫调控。
1 引言
大多数农业生态系统的特点是植物多样性有限，且高度依赖外部人为投入来提供养分和保护作物以最大化产量（Deguine等人，2021年）。然而，这些农业实践抑制了田间生物多样性并减少了相关的生态系统服务（La Notte等人，2017年）。虽然集约化农业可能在短期内增加粮食生产，但它同时导致了环境污染和农业土地退化，从而威胁到长期的作物生产力（Tilman等人，2002年）。农业生态系统中植物多样性的缺乏会增加作物对害虫爆发的敏感性，并引发化学农药的使用，这对人类健康和非目标生物有负面影响（Bolognesi & Merlo，2011年；Newsom，1967年）。多样化种植系统可能有助于恢复功能性生物多样性并增加生态系统服务，如生物控制（Tamburini等人，2020年），但主流农业中对空间作物多样化的采用仍然较低。条带种植是一种作物多样化策略，其中两种或更多作物在田地内的不同相邻条带中种植，从而增加了农业生态系统的植物多样性，同时仍允许农业机械化操作（Ditzler等人，2023年；Juventia & van Apeldoorn，2024年）。当选择的作物能为天敌提供替代宿主或猎物、花粉、花蜜和其他糖源时，条带种植可能支持害虫抑制，这有助于延长天敌的寿命、提高其繁殖能力和扩散能力（Wäckers，2001年；Wanner等人，2006年；Winkler等人，2006年）。此外，考虑同一作物的不同品种及其特定特性也可能很有前景。例如，Christmas Drumhead卷心菜品种通过释放植物挥发物吸引了至少20米范围内的寄生蜂，而参考卷心菜品种仅吸引了大约10米范围内的寄生蜂（Aartsma等人，2019年）。除了特定特性的选择外，条带种植还可以创造更加异质的栖息地，提供庇护所和有利的微气候条件，特别是在干扰农业生态系统的农业操作期间（Diehl等人，2012年；Gontijo等人，2018年；Onzo等人，2014年；Müller等人，2022年）。最后，混合种植系统往往容纳更多种类的天敌，这些天敌通常表现出互补效应，从而增强生物控制的有效性和时间稳定性（Macfadyen等人，2011年；Rakotomalala等人，2023年；Tscharntke等人，2005年；Tylianakis & Romo，2010年）。生物控制的时间稳定性是可持续害虫管理的一个关键且常被忽视的组成部分。稳定的控制可以减少害虫爆发的可能性，使农业生态系统更能抵御害虫种群动态的波动（Macfadyen等人，2011年）。由食草动物造成的产量损失可能受到生长季节中食草动物数量峰值的影响，这种损失与食草动物种群的高变异性有关（Paredes等人，2022年）。来自天敌的一致性自上而下的压力有助于抑制食草动物种群的峰值，并随时间将其密度维持在经济可接受的水平。时间稳定性可以通过多种机制实现。首先，更大的作物多样性通常支持具有互补生态特性和对环境变化响应的更多种类天敌（Alarcón-Segura等人，2022年；Chaplin-Kramer等人，2011年）。根据保险假说，当某些天敌物种在某些条件下减少时，其他物种可以补偿，从而随时间实现更一致的害虫抑制（Macfadyen等人，2011年；Yachi & Loreau，1999年）。其次，多样化种植系统倾向于提供更连续和均匀的食物资源和庇护所。这些资源在整个生长季节内维持天敌种群，缓冲种群崩溃和资源可用性的季节性差距（Iuliano & Gratton，2020年；Schellhorn等人，2015年）。总的来说，这些机制表明作物多样性可以增强生物控制的时间稳定性，但实证证据很少。尽管作物多样化有潜力增强天敌和生物控制，但结果往往取决于具体环境和作物（Bukovinszky等人，2004年；Croijmans等人，2025年；Lopes等人，2016年；Sunderland & Samu，2000年；Yousefi等人，2024年）。此外，大多数研究仅关注不同作物多样性水平对单一害虫物种的影响，或者两种作物多样性水平对多种害虫的影响（Letourneau等人，2011年）。很少有研究评估不同作物多样性水平对多种害虫物种的影响。最后，很少有研究评估作物多样性与生态系统服务时间稳定性之间的关系（但参见Zhao等人，2015年）。据我们所知，没有先前的研究考察过不同作物多样性梯度下多种生物控制指标的时间变异性。在这里，我们研究了具有不同作物多样性的种植系统如何影响农田中的生物控制。具体来说，我们评估了四种卷心菜系统中的生物控制：卷心菜单作（Mono）、卷心菜-燕麦条带种植系统（Strip）、六种作物的条带种植系统（Diversity）以及一种结合荞麦提供花源和已知能吸引寄生蜂的卷心菜品种Christmas Drumhead的“吸引-奖励”（A&R）策略。我们的目标是：（i）评估作物多样性与生物控制之间的关系；（ii）检查这些种植系统中一系列卷心菜食草动物的生物控制时间稳定性；（iii）评估吸引性卷心菜品种和花源对“吸引-奖励”策略生物控制的相对贡献。我们假设更大的田间作物多样性将增强生物控制效果。此外，我们预计生物控制的时间稳定性将在不同种植系统之间有所不同，更多样化的配置将具有更稳定的天敌活动。最后，我们预计“吸引-奖励”系统将比标准条带种植系统提高生物控制的有效性。
2 材料与方法
2.1 研究区域
本研究于2023年和2024年6月至10月在荷兰的Wageningen和Lelystad两个研究站进行，涵盖了整个卷心菜生长季节。两个地点均采用有机管理，不使用农药。Wageningen的实验田位于城市北部（51°59′24″N，5°39′36″E，海拔13米）。该地点的土壤类型为壤沙土。周围景观多样，包括许多非作物区域和相对小规模的农田（小于5公顷）。Wageningen的田地南侧有几个实验地块，西侧有一个小规模农场，北侧有较大规模的实验田，东侧有一条省级道路。大多数周边地区采用有机管理。Lelystad的实验地点位于Lelystad市东部（52°32′33″N，5°34′23″E，海拔-4米），土壤类型为沙质粘壤土。与Wageningen不同，Lelystad周围的景观主要由较大规模的农田（10-40公顷）组成，非作物栖息地较少，传统管理的农田比例较大。Lelystad的田地周围有大规模的农业实验田（5-10公顷）（表S1）。
2.2 作物多样性系统实验
作物多样性系统实验包括四种不同作物配置，作物多样性逐渐增加。作为参考系统，建立了卷心菜（Brassica oleracea var. Expect）的单作，面积为70×66米，代表一个简单的农业生态系统。这与条带种植系统（Strip）进行了比较，其中3米宽的相同卷心菜品种条带与燕麦（Avena sativa）间作，每个条带长度为70-50米。为了评估更高作物多样性的效果，实施了多样性处理，在条带种植系统中加入了六种作物：卷心菜、燕麦、南瓜（Cucurbita maxima）、蚕豆（Vicia faba）、土豆（Solanum tuberosum）和草/三叶草混合物。此外，通过修改常规条带种植系统创建了A&R系统，每八株卷心菜中有一株被替换为已知能吸引寄生蜂的卷心菜品种“Christmas Drumhead”（Aartsma等人，2019年；Aartsma, Hao等人，2020年；Croijmans等人，2024年；Poelman等人，2009年）。在A&R处理中，在卷心菜的行间播种了荞麦（Fagopyrum esculentum），为寄生蜂提供可访问的花蜜源（Winkler等人，2006年）（图1）。
2.3 因子实验A&R
为了区分A&R系统中“吸引”（Christmas Drumhead）和“奖励”（荞麦花）组分的贡献，2023年在Wageningen进行了因子实验。该实验设置了四种处理：（i）对照：不对常规条带种植系统进行任何修改；（ii）吸引：每八株卷心菜中有一株被替换为Christmas Drumhead品种；（iii）奖励：在卷心菜的行间种植荞麦花；（iv）A&R：结合Christmas Drumhead品种和行间荞麦花，以复制作物多样性系统实验中使用的A&R系统。实验设置在一个70米长的甘蓝和燕麦条带种植田中。该田地被划分为五个3米宽的条带，每个条带包含八个3×3米的样地，样地之间相隔4米（见图S3）。在每个条带中，四种处理方式被随机分配到两个样地中，形成了一个完全随机化的区组设计。
2.4 生物控制评估
2.4.1 作物多样性系统实验
为了评估我们研究系统中的生物控制潜力，我们量化了Mamestra brassicae L.卵（鳞翅目：夜蛾科）的捕食率和寄生率，以及两种害虫Pieris brassicae L.（鳞翅目：粉蝶科）和Plutella xylostella L.（鳞翅目：小菜蛾科）在幼虫阶段的寄生率。所有昆虫都来自我们在实验室中维护的饲养群体。开始这些群体的成虫蝴蝶和蛾类最初是在瓦赫宁根附近的田地捕获的。Pieris brassicae和P. xylostella的幼虫在气候控制室中饲养，室温设定为20°C–22°C，相对湿度为50%–60%，光照周期为L16:D8。对于卵的捕食和寄生评估，使用Bianchi等人（2005年）的方法准备了含有M. brassicae卵的滤纸卡片。Mamestra brassicae的卵被放置在滤纸上，然后直接用来制作卵卡片。每张卡片上都用铅笔写有编号，并记录了卵的数量。每张卡片上大约有60个卵，最少45个，最多75个。卵卡片被放置在选定的甘蓝叶下，并用回形针固定。3天后，卡片被收集起来，再次计数，然后转移到装有棉花的玻璃管中，在24°C下孵化。选择这个孵化期是为了防止M. brassicae卵在田间孵化。捕食率是通过计算初始卵数和最终卵数之间的差异来评估的，任何空卵、受损或丢失的卵都被视为被捕食。为了评估P. brassicae和P. xylostella幼虫的寄生率，采用了基于现场方法的释放-回收协议（Aartsma等人，2020年；Croijmans等人，2024年；Poelman等人，2009年）。在作物多样性系统实验中，每株选定的甘蓝植物上释放了10只第二龄期的P. brassicae幼虫。3天后，幼虫被收集起来并在立体显微镜下解剖，以评估寄生蜂卵的存在。根据卵和幼虫的形态来鉴定寄生蜂的种类。Cotesia rubecula的卵相对较大，单独产卵，而Cotesia glomerata通常产下35–100个小卵。C. rubecula的第一龄期幼虫可以通过有颚来区分，而C. glomerata的幼虫没有颚（Poelman等人，2009年）。对于P. xylostella，也采用了类似的协议，每株植物上释放10只幼虫，并用塑料漏斗隔离叶片以防止幼虫逃逸。在2023年和2024年的整个生长季节中，每周重复进行卵卡片和幼虫的释放-回收程序（见表S2；图S4–S7）。
2.4.2 因子实验A&R
在因子实验中，应用了相同的方法来评估卵的捕食和幼虫的寄生，但对实验设计和物种重点进行了以下调整：对于M. brassicae卵的捕食和寄生，每个处理在10株随机选择的植物上部署了卵卡片，每个样地一株植物。在整个2023年的生长季节中，每周重复释放-回收程序，共进行了8周。由于时间限制，幼虫寄生评估仅包括P. brassicae。在作物多样性系统实验中，每株随机选择的植物上放置了10只第二龄期的P. brassicae幼虫，并在3天后按照相同的释放-回收协议进行回收。寄生评估在整个2023年的生长季节中进行，共进行了6周。由于研究涉及无脊椎动物，因此不需要伦理批准，而且由于所有野外工作都在实验田进行，所以也不需要许可证。
2.5 统计分析
2.5.1 作物多样性系统实验
为了评估不同种植系统中的生物控制水平，分析了以下响应变量：（i）被捕食的卵的数量，（ii）卵的寄生率，（iii）P. brassicae的寄生率，以及（iv）P. xylostella的寄生率。这些变量使用广义线性混合模型（GLMMs）进行分析。处理、年份和地点作为固定效应，以及它们的双向交互作用也被包括在内。为了考虑空间变异，植物身份、条带和田地作为嵌套随机因素，时间变异通过将周数嵌套在年份内作为随机因素来考虑（见表S3）。我们最初拟合了一个包含处理、年份和地点之间所有双向交互作用的完整模型。然后通过移除基于AIC不改善模型拟合的交互作用项来简化固定效应结构，同时保留所有主要效应。使用DHARMa包检查了完整模型和最终模型的假设。由于Lelystad的寄生率在两年中都非常低，且在2023年几乎为零，因此仅分析了Wageningen的数据。由于在二项分布下模型偏差严重，被捕食的卵的数量使用负二项分布进行建模。初步分析确认不同处理之间释放的卵数量没有差异。Plutella xylostella的寄生率使用二项误差分布进行建模，而P. brassicae和卵的寄生率使用贝塔-二项误差分布进行建模，以解释过度分散（见表S3）。卵卡片和幼虫的释放-回收程序在2023年和2024年的整个生长季节中每两周重复一次，持续了几周（见表S2；图S4–S7）。
2.4.2 因子实验A&R
在因子实验A&R中，应用了相同的方法来评估卵的捕食和幼虫的寄生，但对实验设计和物种重点进行了以下调整：对于M. brassicae卵的捕食和寄生，每个处理在10株随机选择的植物上部署了卵卡片，每个样地一株植物。在整个2023年的生长季节中，每周重复释放-回收程序，共进行了8周。由于时间限制，幼虫寄生评估仅包括P. brassicae。在每个随机选择的10株植物（每个样地一株植物）上放置了10只第二龄期的幼虫，并在3天后按照作物多样性实验中使用的相同释放-回收协议进行回收。寄生评估在整个2023年的生长季节中进行，共进行了6周。由于研究涉及无脊椎动物，因此不需要伦理批准，而且由于所有野外工作都在实验田进行，所以也不需要许可证。
2.5 统计分析
2.5.1 作物多样性系统实验
为了评估不同种植系统中的生物控制水平，分析了以下响应变量：（i）被捕食的卵的数量，（ii）卵的寄生率，（iii）P. brassicae的寄生率，以及（iv）P. xylostella的寄生率。这些变量使用广义线性混合模型（GLMMs）进行分析。处理、年份和地点作为固定效应，以及它们的双向交互作用也被包括在内。为了考虑空间变异，植物身份、条带和田地作为嵌套随机因素，时间变异通过将周数嵌套在年份内作为随机因素来考虑（见表S3）。我们最初拟合了一个包含处理、年份和地点之间所有双向交互作用的完整模型。然后通过移除基于AIC不改善模型拟合的交互作用项来简化固定效应结构，同时保留所有主要效应。使用DHARMa包检查了完整模型和最终模型的假设。由于Lelystad的寄生率在两年中都非常低，且在2023年几乎为零，因此仅分析了Wageningen的数据。由于在二项分布下模型偏差严重，被捕食的卵的数量使用负二项分布进行建模。初步分析确认不同处理之间释放的卵数量没有差异。Plutella xylostella的寄生率使用二项误差分布进行建模，而P. brassicae和卵的寄生率使用贝塔-二项误差分布进行建模，以解释过度分散（见表S3）。当处理的主效应或其与年份和地点的交互作用显著时，使用估计的边际均值在每年和每个地点之间进行成对比较。为了考虑多重检验，进行了Tukey调整的事后比较。为了评估生物控制的时间稳定性，我们使用了两个互补的指标。首先，对于每个生物控制指标（卵的生物控制率、P. brassicae的寄生率和P. xylostella的寄生率），我们计算了每个地点、年份和处理组合的变异系数（CV）。对于卵，我们使用了卵的生物控制率，定义为被捕食或寄生的卵的比例。卵的捕食和寄生被结合起来，因为它们代表了作用于同一生命阶段的互补死亡途径。因此，对于每个指标和每个地点-年份-处理组合，获得了一个CV值来表示时间变异性。其次，我们量化了每个生物控制指标超过其年平均值的相对频率。对于每个地点和年份，我们首先计算了所有四种处理中给定生物控制指标的平均值。然后，对于每个处理，我们计算了该处理超过这个平均值的每周观察次数。这个指标反映了实现高于平均水平的生物控制的一致性。CV代表了生物控制的时间变异性，而高于平均值的相对频率反映了处理之间高生物控制性能的一致性。三个生物控制指标的CV值一起使用线性混合模型（LMM）进行分析，处理作为固定变量，年份、地点和生物控制指标作为交叉随机因素。
2.5.2 因子实验A&R
在因子实验A&R中，响应变量是P. brassicae的寄生率、被捕食的卵的数量以及至少有一个寄生卵的样本甘蓝植物的比例。我们分析了有寄生卵的植物比例，因为这个模型比卵的寄生率更好地拟合了数据。使用GLMMs测试了处理对这些变量的影响。被捕食的卵的数量使用负二项分布进行建模，有寄生卵的植物比例使用二项分布进行建模，P. brassicae的寄生率使用贝塔-二项分布进行建模，以解释过度分散。通过将植物身份嵌套在条带内作为随机因素来考虑空间变异，通过将周数作为随机因素来考虑时间变异（见表S3）。所有统计分析都是使用R版本4.4.3进行的。GLMMs和LMMs使用glmmTMB包（Brooks等人，2017年）进行，模型验证使用DHARMa包（Hartig，2026年）进行。使用emmeans包进行处理之间的事后成对比较，并使用Tukey方法调整p值以进行多重检验（Lenth & Piaskowski，2017年）。
3 结果
3.1 卵的生物控制
在作物多样性系统实验中，共有1457张卵卡片，含有87,963个卵，暴露于天敌。其中13.9%的卵被捕食，4.6%的卵被寄生。寄生主要是由Trichogramma属的寄生蜂引起的，除了三个实例中卵被Telonomus spp.寄生。M. brassicae卵的捕食受到处理和地点之间交互作用的影响（GLMM，处理：χ2 = 9.86，p = 0.020；交互作用：χ2 = 8.83，p = 0.032），表明处理对卵捕食的影响在不同地点之间有所不同。在Lelystad，甘蓝植物上的卵捕食在单一种植系统中最低，在甘蓝与燕麦条带间作系统中显著更高（Tukey检验，Z = −2.884，p = 0.021）。六种作物的条带种植（多样性）和甘蓝与吸引性品种及花蜜奖励结合的条带种植配置（A&R）的捕食率处于中等水平（见图2）。相比之下，在Wageningen，A&R系统的捕食率最低，而多样性系统的捕食率最高，超过了单一种植和条带系统（见图2）。卵的寄生率显著受到处理的影响（GLMM，χ2 = 65.64，p < 0.001）。在单一种植系统中，两年间的寄生率都低于1%。相比之下，多样性系统在2023年的寄生率约为30%，2024年为16%。条带种植和A&R系统的寄生率处于中等水平，2023年平均约为10%，2024年为5%（见图2）。图2显示了2023年和2024年在两个实验地点（Lelystad和Wageningen）四种处理下的被捕食卵数量（顶部面板）和卵寄生率（底部面板）。点代表选定模型估计的平均值，条形表示标准误差。不同的字母表示每个地点和年份内作物设计之间的显著差异（Tukey's HSD检验，p < 0.05）。
3.2 幼虫寄生
在两年和两个地点中，共释放了12,160只P. brassicae幼虫和5,920只P. xylostella幼虫，其中分别有49.3%和32.8%被回收，回收的个体中有51.2%和33.8%被寄生。Pieris brassicae幼虫主要被C. glomerata寄生蜂寄生。较小的寄生比例归因于C. rubecula和Hyposoter ebeninus。P. xylostella的寄生主要由Diadegma属的寄生蜂引起，偶尔也有Cotesia vestalis的寄生。因为对于这两种食草动物来说，寄生是由主要的寄生蜂引起的，所以在分析中没有区分寄生蜂的种类。P. brassicae幼虫的寄生率显著受到处理的影响（GLMM，χ2 = 65.43，p < 0.001）及其与年份的交互作用（GLMM，χ2 = 15.75，p = 0.001）。寄生率在单一种植系统中始终最低，两年间的平均率约为28%。相比之下，所有三种条带种植处理的寄生率都有所增加，平均约为58%。此外，在2023年，三种条带种植系统的寄生率没有显著差异，而在2024年，多样性系统的寄生率显著高于条带系统（Tukey检验，Z = 3.18，p = 0.008），但与A&R系统相比没有显著差异（Tukey检验，Z = −1.59，p = 0.386）。P. xylostella幼虫的寄生率显著受到处理、地点和年份的影响（GLMM，处理：χ2 = 45.07，p < 0.001；地点：χ2 = 8.35，p = 0.004；年份：χ2 = 4.75，p = 0.029）。P. xylostella幼虫的寄生率在单一种植系统中始终最低，在多样性系统中最高。所有条带种植处理，包括A&R，其寄生率都显著高于单一种植，然而条带种植处理之间没有显著差异（见图3）。图3：在图查看器或PowerPoint中打开
2023年和2024年，在两个实验地点（莱利斯塔德和瓦赫宁根），Pieris brassicae（顶部面板）和Plutella xylostella（底部面板）的寄生率在不同处理方式下的变化。点代表选定模型估计的平均值，条形图表示标准误差。不同的字母表示每个地点和年份内不同作物设计之间的显著差异（Tukey's HSD检验，p < 0.05）。
3.3 生物控制的稳定性
单一种植的变异系数（CV）显著高于其他处理方式，表明整体生物控制的时变异性更大（图4a）。相比之下，多样性处理的CV最低，表明生物控制随时间更加稳定，尽管这与其他条带种植系统没有显著差异（图4a）。同样，相对频率高于平均水平的程度也受到处理的显著影响（广义线性混合模型，GLMM，χ2 = 43.76，p < 0.001）。单一种植仅在13%的观察周内表现出高于平均水平的生物控制，而条带种植系统达到了大约60%。多样性系统的生物控制稳定性最高，相对频率高于平均水平的比例为67%，尽管与条带种植和A&R系统没有显著差异（图4b）。
图4：在图查看器或PowerPoint中打开
四种处理方式下生物控制率的变异系数（a）和相对频率高于平均水平（b）。点代表选定模型估计的平均值，条形图表示标准误差。不同的字母表示不同作物设计之间的显著差异（Tukey's HSD检验，p < 0.05）。
3.4 分析A&R处理
在因子实验A&R中，连续八周内在田地里放置了478张含有总共31,267个卵的卡片。其中，4172个卵（13.3%）被捕食，3333个卵（10.7%）被寄生。此外，在连续六周内释放了3600只P. brassicae幼虫，其中1511只（42.0%）被回收并解剖。在这些幼虫中，1008只（66.7%）被寄生。Christmas Drumhead和/或荞麦花的存在对卵的捕食率没有显著影响（GLMM，χ2 = 4.11，p = 0.249；图5a）。然而，卵的寄生率受到处理的显著影响（GLMM，χ2 = 9.09，p = 0.028）。仅含有Christmas Drumhead的田块显示出最高的卵寄生率，这显著高于仅含有荞麦花的田块（Tukey检验，Z = 3.01，p = 0.014；图5b）。对于P. brassicae幼虫，Christmas Drumhead和荞麦花的共同存在显著增强了寄生率（Tukey检验，Z = 3.08，p = 0.011；图5c）。虽然Christmas Drumhead或荞麦花的存在略微增加了幼虫的寄生率，但这些增加在统计上并不显著（图5c）。
图5：在图查看器或PowerPoint中打开
处理对（a）被捕食卵的数量，（b）含有寄生卵的植物比例以及（c）Pieris brassicae寄生率的影响。点代表选定模型估计的平均值，条形图表示标准误差。不同的字母表示不同处理方式之间的显著差异（Tukey's HSD检验，p < 0.05）。
4 讨论
我们的结果表明，通过条带种植增加田间作物多样性可以增强天敌对害虫的自上而下的控制作用。在两年和两个地点，条带种植田块的生物控制率始终高于参考的单一种植，无论是对于M. brassicae的卵寄生率还是对于P. brassicae和P. xylostella两种幼虫的寄生率。卵的捕食模式不太一致，仅在莱利斯塔德观察到条带种植下的捕食率较高。A&R策略，即使用有吸引力的甘蓝品种和荞麦花，并没有比甘蓝-燕麦条带种植参考系统表现得更好。此外，因子实验表明，A&R系统的适度积极效果可能更多地与有吸引力的品种有关，而不是与花朵的存在有关。在所有处理方式中，六种作物的条带种植系统（多样性）实现了最高的整体生物控制率，特别是在考虑三种食草动物和不同生活阶段时。最后，条带种植还显示出最低的生物控制时变异性，表明更大的作物多样性不仅增强了生物控制，还使其在多个食草动物物种中随时间更加稳定。
4.1 条带种植增加了生物控制
与我们的假设和先前的研究一致，条带种植通过自然发生的天敌增加了生物控制（Croijmans等人，2024；Lopes等人，2016）。多种作物的存在为天敌提供了更多的猎物、宿主和栖息地，从而在整个生长季节维持了它们的数量（Heinen等人，2024）。这一机制可以解释在莱利斯塔德条带种植田块中观察到的更高卵捕食率。同样，Trichogramma寄生蜂具有广泛的宿主范围，可以利用甘蓝附近的其他作物作为宿主，这可以解释瓦赫宁根条带种植系统中比单一种植更高的卵寄生率（Mansfield & Mills，2002）。相比之下，P. brassicae和P. xylostella的幼虫寄生蜂高度专业化，无法从其他非十字花科作物中获益。然而，在六种作物的条带种植中，Christmas Drumhead和荞麦花的存在可能增加了寄生蜂的寿命和繁殖力，从而解释了相对较高的寄生率（Winkler等人，2006）。虽然Christmas Drumhead或荞麦花的存在略微增加了幼虫的寄生率，但这些增加在统计上并不显著（图5c）。
4.2 生物控制的时间稳定性
条带种植不仅提高了平均生物控制率，还增强了其时间稳定性。在我们的条带种植系统中，我们观察到较低的CV和高于平均水平的控制相对频率，与单一种植相比。由于在大多数情况下，一种或一种属的天敌占主导地位，观察到的效果不太可能用“保险假说”来解释，该假说要求多种物种执行冗余的生态功能（Yachi & Loreau，1999）。对于生物控制指标稳定性的增加，一个更合理的解释是更多样化系统为关键天敌提供了资源连续性。通过提供持续访问花外资源和花内资源（例如蚕豆），条带种植田块在害虫可用性和环境条件的波动中更可靠地维持了天敌种群（Iuliano & Gratton，2020）。这些机制共同减少了在简化系统中通常观察到的捕食者-猎物振荡的幅度。因此，作物多样化部分地将天敌动态与害虫数量的短期波动解耦，使得自上而下的控制更加连续。在更广泛的空间尺度上，景观级别的栖息地异质性，以半自然栖息地的比例和空间配置来衡量，已被证明可以增加与谷物蚜虫相关的寄生蜂的时间稳定性（Zhao等人，2015）。我们的结果表明，同样的原理也适用于田间作物多样化。
4.3 分析A&R策略
A&R策略并没有比甘蓝-燕麦参考条带种植系统提高生物控制。有吸引力的甘蓝品种和荞麦花的共同存在并没有改善任何测量的生物控制指标，这与先前的发现一致（Croijmans等人，2024）。尽管糖资源对天敌的成虫阶段至关重要，但在我们的研究中，荞麦花的存在并没有对生物控制产生任何可测量的好处。对此有几种可能的解释。首先，由于有机管理田块中开花杂草的存在，我们的条带种植田块中的糖资源可能并不有限（Batáry等人，2013），因此在传统田块中实施花朵可能更有效。其次，甘蓝之间的荞麦花可能创造了更复杂的环境，降低了寄生蜂的觅食效率。Cotesia glomerata在甘蓝植物附近的开花植物存在时显示出寄生率下降，表明花朵过于接近可能会抵消寄生作用（Aartsma, Pappagallo等人，2020）。这种寄生率的下降可能是由于花朵挥发物干扰了寄生蜂检测食草动物诱导的植物挥发物（HIPVs）的能力。当花香与HIPVs混合时，它们会产生背景噪音，降低了食草植物对寄生蜂的吸引力（Desurmont等人，2020）。因此，作物旁边有开花植物的积极效果可能会被更困难的宿主寻找所抵消。因子实验A&R表明，有吸引力的品种可能比花朵的存在对卵寄生更为重要。然而，寄生蜂可以在数十米的距离内寻找花蜜，而广食性捕食者可能会对超过200米的距离内的花资源作出反应（González等人，2024；Tylianakis等人，2004），我们不能排除其他处理中的天敌也从荞麦花中受益的可能性。总体而言，田块中花朵的存在可能对天敌有益，但我们的结果表明，正确的空间布局对于避免对生物控制的负面影响至关重要。
4.4 多样化系统中的最大效益
在不同处理方式中，六种作物的种植系统显示出最高的生物控制水平。虽然甘蓝和谷物的条带种植已经增加了关键甘蓝害虫如P. brassicae和P. xylostella的寄生率，但最具多样性的系统在两年中都显示出最高的卵寄生率，并且在2024年显示出最高的P. brassicae寄生率。作物多样性对于抑制不同生活阶段的多种食草动物尤为重要，因为它可以支持多样化的天敌复合体。由于天敌可能针对不同的食草动物生活阶段，它们的综合效果可能是叠加的，在最多样化的种植系统中产生了最强的自上而下的控制。这些结果支持了先前的发现，即不考虑特定植物特征的情况下，作物多样性的显著增加可以增强生物控制（Croijmans等人，2024）。最具多样性的种植系统还显示出最高的生物控制时间稳定性。不同的作物可能为天敌提供互补的好处。虽然燕麦可能作为风障、提供庇护所和保持湿度，但它不提供蚕豆和南瓜中存在的花内或花外花蜜。因此，将作物多样性增加到两种以上可以对农业生态系统中的生物控制的幅度和时间稳定性产生明显的好处。应该注意的是，天敌是移动的，它们在相邻条带或田块之间的移动可能导致处理之间的溢出效应。因此，在我们的实验田块中不能完全假设观察结果的独立性（图S1和S2），尽管在统计分析中考虑了空间结构。尽管如此，跨年份和地点的一致效果表明，尽管存在潜在的空间依赖性，条带种植的影响是稳健的。
5 结论
我们的结果表明，通过条带种植增加作物多样性一致地增强了有机管理系统中P. brassicae、P. xylostella和M. brassicae对甘蓝的生物控制。与单一种植相比，条带种植中的P. brassicae寄生率几乎翻了一番，而P. xylostella的寄生率增加了两到三倍。M. brassicae的卵寄生率在单一种植中几乎不存在，但在六种作物的系统中平均达到了约30%。然而，A&R系统中荞麦与有吸引力的甘蓝品种的结合并没有超出条带种植单独的效果来增强生物控制。六种作物的条带种植田块对所研究的甘蓝害虫显示出最高的自上而下的控制压力。此外，生物控制的时间稳定性在最具多样性的系统中最高，在单一种植中显著较低，表明条带种植不仅提供了更高水平的生物控制，而且这些系统也不太容易受到时间波动的影响。因此，实施包含相对较多作物的条带种植可能会增强生物控制的强度和时间稳定性，而不会减少用于额外生物多样性措施（如花带）的生产面积。作者贡献
Gabriele Bolletta、Erik H. Poelman 和 Felix J. J. A. Bianchi 构思并设计了实验。Gabriele Bolletta、Georgios Nikou 和 Rina H. P. Puspitasari 进行了研究工作。Gabriele Bolletta 分析了数据，并在 Erik H. Poelman 和 Felix J. J. A. Bianchi 的重要帮助下撰写了初稿。所有作者都参与了手稿的修订工作，并批准了最终版本。
致谢
本出版物是 CropMix 项目的一部分，该项目的项目编号为 NWA.1389.20.160，属于“Research along Routes by Consortia”（NWA-ORC）研究计划的一部分，该计划属于荷兰研究议程（Dutch Research Agenda）的范畴，部分资金由荷兰研究委员会（NWO）提供。我们感谢瓦赫宁根大学与研究中心（Wageningen University & Research）昆虫饲养团队提供的昆虫样本。同时，我们也感谢 Unifarm 的工作人员以及 CropMix 项目的野外研究人员在实验场地安排和维护方面的支持。特别感谢 Anna de Rooij 在团队管理和沟通方面所提供的宝贵帮助。最后，我们还要感谢 Margherita Berri 和 Laura A. Zuidema 在准备卵卡和收集毛虫方面的协助。
利益冲突声明
作者声明不存在任何利益冲突。
数据可用性声明
本研究生成和分析的数据集已在 Dryad 数字存储库中公开发布，网址为 https://doi.org/10.5061/dryad.4qrfj6qs4（Bolletta, Nikou 等，2026）。用于数据处理的 R 脚本及统计分析工具可在 Zenodo 平台上获取，网址为 https://doi.org/10.5281/zenodo.19114794（Bolletta, Bianchi, & Poelman, 2026）。
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