在温室条件下，Cordyceps javanica 对腰果白粉虱（Aleurodicus cocois）的卵及其所有若虫阶段的毒力都非常强

佩德罗·维托尔·莫拉·席尔瓦（Pedro Vitor Moura Silva）|尼维亚·达·席尔瓦·迪亚斯（Nivia da Silva Dias）|桑德拉·玛丽亚·莫拉伊斯·罗德里格斯（Sandra Maria Morais Rodrigues）|玛塞拉·卡米莉·罗德里格斯·戈麦斯（Marcela Camily Rodrigues Gomes）|加布里埃拉·普里西拉·索萨·马西埃尔（Gabriela Priscila Sousa Maciel）|埃洛伊扎·阿尔维斯·博阿文图拉（Heloiza Alves Boaventura）|若泽·弗朗西斯科·阿鲁达·埃·席尔瓦（Jose Francisco Arruda e Silva）|塞利·罗德里格斯·穆尼兹（Celli Rodrigues Muniz）|埃莉安·迪亚斯·金特拉（Eliane Dias Quintela）

巴西塞阿拉州福塔莱萨的塞阿拉联邦大学（Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Ceará, Brazil）

摘要

Lalguard C99是一种以Cordyceps javanica为基础的生物制品，在温室条件下，针对Aleurodicus cocois的卵和若虫阶段进行了效果评估，使用浓度分别为1 × 10⁷、5 × 10⁷、1 × 10⁸和5 × 10⁸ conidia/mL的培养基。实验采用完全随机设计，每个重复实验包含一株腰果植物（即四到六片叶子）和每片叶子35.8 ± 3.8只昆虫。C. javanica BRM 27666显著降低了A. cocois卵的孵化率，使其若虫出现率降至5%以下。该真菌对A. cocois的所有若虫阶段都具有毒性，并且能在虫尸上产生大量菌丝。总体而言，第一和第二龄若虫比第三龄若虫更容易受到真菌感染，尤其是在较高浓度下。此外，第三龄若虫的LT₅₀值显著高于前两者。该真菌对第四龄若虫也具有高度毒性，在所有实验浓度下，仅有不到27%的成虫能够存活。扫描电子显微镜观察显示，24小时后第四龄若虫和成虫体表出现了菌丝生长，120小时后节间区域和气门处出现了产生孢子的菌丝结构。在平均温度39°C的条件下，Lalguard C99对A. cocois的所有发育阶段均表现出高毒性。鉴于腰果生产区位于热带气候炎热潮湿的地区，Lalguard C99在控制A. cocois方面具有巨大潜力。

引言

2023年，全球腰果（Anacardium occidentale L.; Anacardiaceae）的种植面积约为620万公顷。其中，科特迪瓦（27.32%）、印度（20.5%）和越南（9.1%）的种植面积最大。巴西排名第十，产量占全球总量的3.4%（FAOSTAT 2025）。腰果原产于巴西东北部，该地区是主要的腰果生产中心，占巴西腰果、腰果油和假果（果柄）产量的99.7%（Serrano & Oliveira 2013）。巴西最大的腰果生产州是塞阿拉州，产量为10.19万吨，占全国总量的63.3%以上，其次是皮奥伊州和北里奥格兰德州（IBGE 2025）。腰果是超过19万小农户的收入来源，这些农户通常以合作社形式组织起来。因此，腰果是发展中国家重要的农产品，对GDP和出口有贡献，同时对以小农户为主的生产者来说至关重要（Azam-Ali & Judge 2001; Fitzpatrick 2011; Dendena & Corsi 2014）。

Aleurodicus cocois（Curtis, 1846）（半翅目：粉虱科）是巴西腰果的主要害虫。这种粉虱在巴西所有腰果种植区广泛分布，会导致零星但严重的虫害，从而造成显著的生产损失（Mesquita & Braga-Sobrinho 2013; Goiana et al. 2020; Moura et al. 2022）。A. cocois还会侵害鳄梨、芒果、椰子、杏子、番石榴、香蕉、巴西胡椒树、桉树、石榴、无花果、百香果、核桃、葡萄藤以及智利和秘鲁的一些观赏植物（Valencia 2000; Liceras & Clemente 2006; Evans 2007; Núñez 2008; Núñez et al. 2008）。

A. cocois通过吸取韧皮部汁液并注入毒素来损害腰果植株，这会削弱植株的生长，影响发育，在严重虫害情况下甚至可能导致植株死亡（Goiana et al. 2020; Moura et al. 2022）。此外，它分泌的蜜露会促进煤烟霉（Capnodium spp.）的生长，阻碍光合作用并降低作物产量（Núñez et al. 2008; Goiana et al. 2017; Moura et al. 2022）。

为了减轻这种害虫造成的损失，腰果种植者会使用化学杀虫剂（Braga Sobrinho et al. 2018; Saraiva et al. 2022）。在巴西，有五种活性成分被批准用于控制腰果树上的A. cocois（AGROFIT 2025）。由于注册的杀虫剂种类有限，再加上害虫的危害程度较高（Moura et al. 2022），可能会导致重复使用相同的作用机制，从而促进抗性个体的产生（Horowitz 2020）。此外，鉴于腰果种植对养蜂（Apis mellifera L.，膜翅目：蜜蜂科）和蜂蜜生产的重要性（Silva et al. 2008），寻找环境友好的控制方法尤为重要。

因此，昆虫病原体被用作合成化学杀虫剂的替代品来控制各种节肢动物害虫，其中真菌是最主要的类别，包含约90个属和1600多种物种（Araújo & Hughes 2016; Sharma et al. 2023; Boaventura et al. 2025）。昆虫病原真菌能够通过表皮（接触方式）感染宿主，使其成为控制吸食性昆虫的重要手段（Boaventura & Quintela 2025）。

Cordyceps属真菌因其能够在田间引发流行病以及在固体培养基上实现大规模生产而受到广泛关注（Lacey et al. 2008, 2015; Quintela et al. 2016; Sani et al. 2020）。大多数关于Cordyceps属真菌用于控制粉虱的研究都是针对Bemisia tabaci的。实验室、温室和田间试验证明了Cordyceps属真菌作为B. tabaci生物控制剂的高效性和潜力（Osborne & Landa 1994; Vidal et al. 1998; Wraight et al. 1998, 2000; Cabanillas & Jones 2009; Mascarin et al. 2013, 2018; Boaventura et al. 2021, 2025）。

很少有研究评估昆虫病原真菌对A. cocois的毒性。Prado等人（2008）发现，Cordyceps（=Paecilomyces）fumosorosea（Wize）Kepler, B. Shrestha & Spatafora 2017）和Lecanicillium (=Verticillium) lecanii（Zimmermann）Zare & Gams 2001（Hypocreales: Cordycipitaceae）在浓度为1 × 10⁸ conidia/mL时，对A. cocois的卵和第一、第二龄若虫具有高毒性，在实验室条件下杀死了75%至97.2%的害虫。然而，在第三和第四龄若虫中的死亡率降至41.1%至50%。在田间试验中，Metarhizium anisopliae（Metschn.）Sorokin 1883（Hypocreales: Clavicipitaceae）、Beauveria bassiana（Bals.-Criv.）Vuill. 1912（Hypocreales: Cordycipitaceae）和Paecilomyces sp. Bainier（Eurotiales: Thermoascaceae）以1 × 10⁹ conidia/mL的浓度喷洒在腰果树上时，减少了约30%的A. cocois若虫（Vieira 2007）。这些结果展示了昆虫病原真菌在控制腰果粉虱方面的潜力。

我们研究中使用的Cordyceps javanica（Bally）Kepler, B. Shrestha & Spatafora 2017（Hypocreales: Cordycipitaceae）BRM 27666菌株，在实验室、温室和田间条件下对Bemisia tabaci（半翅目：粉虱科）表现出高毒性（Mascarin et al. 2018; Santos et al. 2018; Boaventura et al. 2021, 2025），并被选为开发生物制品的最佳菌株。经过Embrapa与Lallemand Plant Care Brazil（巴西米纳斯吉拉斯州帕托斯德米纳斯）七年的合作研究，该菌株于2022年8月注册为可湿性粉剂Lalguard Java（新名称Lalguard C99），用于控制粉虱。2024年3月，该生物杀虫剂的用途扩展到控制玉米叶蝉Dalbulus maidis（半翅目：蝉科）。

鉴于C. javanica BRM 27666对B. tabaci的高毒性，本研究评估了Lalguard C99产品对A. cocois的效果：1）在温室条件下评估该产品对A. cocois卵和所有若虫阶段的防治效果；2）使用扫描电子显微镜观察真菌在A. cocois表皮上的感染过程。

章节片段

材料与方法

本研究在巴西塞阿拉州福塔莱萨的Embrapa Agroindústria Tropical进行（坐标：3°45'09"S, 38°34'32"W；海拔21米）。

结果

在评估期间，温室中每小时记录的温度和相对湿度对于涉及卵、第一、第二、第三和第四龄若虫的实验来说非常相似（图S3 A, B, C）。

讨论

尽管有许多研究评估了昆虫病原真菌对粉虱的毒性，但大多数研究集中在B. tabaci上（Lacey et al. 1996, 2008; Wraight et al. 1998, 2000; Faria & Wraight 2001; Mascarin et al. 2013, 2018; Zhang et al. 2018; Boaventura et al. 2021, 2025），而关于这些真菌用于控制A. cocois的报道较少（Vieira 2007; Prado et al. 2008）。本研究首次探讨了C. javanica对A. cocois卵和所有若虫阶段的毒性。

作者贡献声明

加布里埃拉·普里西拉·索萨·马西埃尔（Gabriela Priscila Sousa Maciel）：方法学研究、数据整理、概念构建。若泽·弗朗西斯科·阿鲁达·埃·席尔瓦（Jose Francisco Arruda e Silva）：数据分析、数据整理。埃洛伊扎·阿尔维斯·博阿文图拉（Heloiza Alves Boaventura）：初稿撰写、监督、方法学研究、数据分析、概念构建。埃莉安·迪亚斯·金特拉（Eliane Dias Quintela）：审稿与编辑、初稿撰写、监督、方法学研究、数据分析、概念构建。塞利·罗德里格斯·穆尼兹（Celli Rodrigues Muniz）：数据可视化、项目管理。

Al-Deghari, 2008; Horowitz et al., 2020.

资金支持

本研究得到了塞阿拉科学技术发展基金会（FUNCAP）的支持（项目编号：MLC-0191-00114.01.00/22，网址：https://www.funcap.ce.gov.br/）。Lallemand还为位于巴西圣安东尼奥德戈亚斯的Embrapa水稻和豆类研究提供了额外的资金支持。

作者声明没有已知的可能影响本文工作的财务利益或个人关系。

作者声明没有利益冲突。