波浪作用可以逆转食草动物对海底海洋群落结构的影响

梅兰妮·戈麦斯 | 弗朗茨·史密斯 | 乔恩·D·威特曼 | 罗伯特·W·兰姆
佛罗里达大学森林、渔业和地理信息科学学院渔业与水生科学项目，盖恩斯维尔，FL 32611，美国

**摘要**
生态群落的结构受到自下而上力量（如营养物质和温度）和自上而下力量（如食草行为和捕食）的相互作用影响。这些力量分别影响初级生产率以及较低营养级的丰度和竞争动态。在海洋生态系统中，波浪暴露同时影响这两种过程以及食草动物的觅食能力。目前尚不清楚这些力量如何在波浪暴露梯度上达到平衡，从而调节底栖生物的多样性和群落组成。本研究探讨了食草行为和波浪暴露如何共同影响加拉帕戈斯群岛底栖群落的结构。我们重新分析了在一个野外实验中的数据，该实验在四个地点和两个时间段内操纵了海胆和鱼类食草动物的访问情况，覆盖了不同的波浪暴露梯度。波浪引起的水流运动通过声学多普勒速度计进行了原位测量。我们评估了不同波浪暴露条件下食草动物访问对底栖群落物种丰富度、多变量群落结构和共现网络的影响。低波浪能量条件下，群落复杂性较低，食草行为仅减少了那些能够抵抗食草的物种，导致物种分布随机化。相反，在高波浪能量条件下，食草行为增加了物种丰富度，并通过限制快速生长物种的竞争排斥作用降低了群落的确定性。在海胆数量较多的低流速区域，食草行为对群落结构的负面影响更为显著；而在鱼类数量较多的高流速区域，食草行为通过限制某些物种的竞争优势促进了物种丰富度。因此，波浪暴露有效地逆转了自上而下控制对底栖群落多样性的影响，这对在环境剧烈变化时期管理海洋生态系统具有重要意义。

**引言**
环境梯度通过影响自下而上（资源驱动）和自上而下（消费者驱动）力量在群落构建中的平衡来驱动生态相互作用（Menge, 2000; Vinueza et al., 2014; Westerbom et al., 2019; Menge and Sutherland, 1987）。在海洋生态系统中，波浪暴露作为关键的环境因素，调节营养物质的输送和食草效率（Brandt et al., 2022）。流速的增加会减弱扩散边界层，促进溶解无机营养物质（如硝酸盐和磷酸盐）的流动（Stewart and Carpenter, 2003; Hurd et al., 2011），从而改变底栖生物的竞争动态（Witman and Dayton, 2001）。高流速同样通过增加浮游生物的输送来支持底栖无脊椎动物群落（Palardy and Witman, 2011; Palardy and Witman, 2014）。然而，强烈的水流会通过增加湍流和限制食草动物的觅食能力来削弱自上而下的控制（Bejarano et al., 2017; Karkarey et al., 2020; Lamb et al., 2020）。这种双重影响表明，波浪暴露可以根本性地改变消费者压力与资源可用性和吸收之间的平衡，进而对底栖群落的物种丰富度和组成产生连锁效应。理论模型（如Menge-Sutherland模型，Menge and Sutherland, 1987）预测，在资源丰富的环境中自下而上的效应应占主导；而在资源中等的情况下，自上而下的控制作用最强。然而，不同食草物种在底栖生产物的同化能力和对波浪引起的水流运动的反应行为上存在很大差异（Brandt, 2012; Lamb et al., 2020），因此需要针对不同物种或食草类群进行更细致的评估。本文分析了Lamb等人（2020）报告的实验新数据。虽然初步研究试图结合Menge-Sutherland模型和现代生物多样性-生态系统功能（BEF）理论来理解底栖生物量的控制机制，但本研究重点关注底栖群落结构对波浪暴露直接效应和波浪调节食草动物行为间接效应的响应。

**自上而下与自下而上控制的相互作用并非海洋生态系统所独有**。在陆地环境中也观察到了类似的动态，资源可用性和消费者压力会影响植物群落结构。例如，在草原生态系统中，施肥导致的营养富集会促进快速生长物种的竞争优势，从而降低整体多样性（Hautier et al., 2009; Francksen et al., 2022）。同时，野牛或羚羊等食草动物的啃食压力也会调节植物群落结构，过度啃食会导致生物量减少和物种优势的变化（Knapp et al., 1999）。这些例子与海洋底栖生境中的过程相似：营养供应可以促进藻类生长，而食草行为则会抑制其生长，这两种过程都受到水流变化的影响，并影响底栖物种的组成和竞争动态（Vinueza et al., 2006; Vinueza et al., 2014; Burkepile and Hay, 2006; Lubchenco and Gaines, 1981）。Stress Gradient Hypothesis（Bertness and Callaway, 1994）指出，在营养竞争激烈的贫营养水域中，促进性相互作用可能变得更加重要。尽管有这些理论框架，但很少有研究探讨波浪驱动的资源可用性和食草行为变化如何共同塑造热带海洋生态系统中的底栖群落。这一研究空白在加拉帕戈斯群岛尤为突出，那里的海洋洋流和季节性上升流形成了强烈的自然环境梯度（Vinueza et al., 2006; Witman et al., 2010），并且仍然存在相对原始的、以食草鱼类和无脊椎动物为主的群落，通常不受当地渔业活动的影响（Witman et al., 2017; Lamb et al., 2020），为研究这些动态提供了理想的环境。

**以往关于底栖群落调节的研究主要集中在温带生态系统**，其中水流引起的初级生产力变化和食草动物觅食行为的变化已有充分记录（Lubchenco and Gaines, 1981; Menge, 2000）。然而，以往的研究较少关注亚潮带和热带海洋系统，这些系统的食草动物多样性包括更多高度移动的硬骨鱼类（Floeter et al., 2004）。特别是加拉帕戈斯群岛为研究这些相互作用提供了独特的机会，因为这里存在多样化的脊椎动物和无脊椎动物食草者，并且相对不受人类活动的影响。由于像海胆这样的无脊椎食草者采用破坏性啃食方式（Day and Branch, 2002），它们可能表现出与鱼类等脊椎食草者不同的自上而下效应（O'Leary et al., 2013）。这种基于食草类群差异的进食模式、觅食能力和行为在高流速环境中的复杂性（Brandt, 2012; Lamb et al., 2020）在保存完好的亚潮带系统中可能更为明显。本研究利用波浪暴露的时空变化来评估水流运动如何影响自上而下和自下而上力量对亚潮带底栖群落结构的相对强度。

**研究问题**
本研究探讨了波浪暴露的变化如何影响控制底栖群落多样性和结构的自下而上与自上而下力量之间的相互作用。我们假设流速的增加会通过提高营养物质的可获得性来增加藻类丰富度，同时降低食草动物的觅食效率，从而使群落结构向资源驱动型转变。在极高波浪暴露条件下，由于营养物质丰富且食草动物无法有效觅食，可能导致一种或少数几种具有竞争优势的物种垄断空间和光照资源，从而降低物种丰富度。我们还预测，在食草行为仍然强烈的低流速环境中，消费者控制会减少底栖藻类和附生无脊椎动物群落的多样性和复杂性，使物种偏向于难以被食用的类型。为了验证这些假设，我们分析了在不同波浪暴露梯度下操纵食草动物访问情况的实验处理中的群落结构和物种丰富度。通过将实验数据与生态理论相结合，本研究揭示了驱动海洋底栖生态系统生物多样性的机制。理解自上而下和自下而上力量如何沿着波浪暴露等环境梯度相互作用对于预测群落对气候变化和渔业活动导致的消费者数量变化的响应至关重要，从而为保护和管理策略提供依据。

**研究地点**
本研究利用了一个操纵性实验的数据，该实验研究了消费者移动性如何影响食草行为在环境压力梯度下的效应（Lamb et al., 2020）。原始实验在加拉帕戈斯群岛进行，旨在了解食草动物移动行为的多样性如何与波浪相互作用，进而调节次级生产力。没有新的数据收集。

**物种丰富度**
底栖物种丰富度随水流变化而变化，但这在很大程度上取决于食草动物的访问情况。经过AIC模型选择后，最简洁的模型包括处理组、平均流速（单位：厘米/秒）以及流速与处理组之间的交互项（图2，表S1）。在温暖季节，无论是暴露区还是避风区，添加食草动物（海胆或鱼类）都会一致降低物种丰富度。

**讨论**
我们的结果表明，加拉帕戈斯群岛浅水岩石亚潮带群落结构受到食草行为和波浪暴露的交互作用的影响，自上而下和自下而上力量的相对重要性会随环境梯度和季节变化而变化。具体来说，食草动物对底栖群落丰富度的影响在波浪暴露条件下被逆转：在高流速下，食草动物通过减少其他优势物种的竞争排斥作用增加了底栖丰富度。

**作者贡献声明**
梅兰妮·戈麦斯：撰写——审稿与编辑、初稿撰写、正式分析、数据管理。
弗朗茨·史密斯：撰写——审稿与编辑、调查、正式分析、数据管理。
乔恩·D·威特曼：撰写——审稿与编辑、方法学研究、资金获取、概念构思。
罗伯特·W·兰姆：撰写——审稿与编辑、验证、方法学研究、资金获取、正式分析、概念构思。

**资金支持**
美国国家科学基金会（资助编号OCE-1061475、OCE-1450214和OCE-1623867）、加拉帕戈斯保护组织、拉福德基金会、美国自然历史博物馆、布朗大学环境与社会研究所以及布什内尔研究与教育基金。

**利益冲突声明**
作者声明没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文的研究结果。

**致谢**
本手稿的完成得益于女性潜水名人堂和佛罗里达大学学者计划对梅兰妮·戈麦斯的资助，美国国家科学基金会（资助编号OCE-1061475、OCE-1450214和OCE-1623867）和加拉帕戈斯保护组织对乔恩·D·威特曼的资助，以及拉福德基金会、美国自然历史博物馆、布朗大学环境与社会研究所和布什内尔研究与教育基金对罗伯特·W·兰姆的资助。