摘要
顶级捕食者的消失使得大型食草动物在许多陆地生态系统中得以繁盛，从而改变了食物网和生态系统功能。人们希望恢复大型捕食者群落能够逆转这种营养级下降的负面影响，但相关证据仍然缺乏。狼曾在威斯康星州北部被彻底消灭，但在20世纪70年代通过自然扩散重新回归。我们利用关于狼活动范围扩展的空间明确信息以及20世纪50年代和21世纪初收集的植物群落数据来评估狼是否引发了营养级级联效应。我们检验了这样一个假设：狼的回归通过保护植物免受过度啃食而有利于本地植物物种。令人惊讶的是，在狼存在时间较长的地区，下层植物的多样性、丰富度和频率反而下降，这表明狼并没有能力保护森林下层植被。相反，数据表明这是一个自下而上的过程：鹿会占据其偏好的食物植物丰富的区域，而狼则跟随鹿的分布。狼似乎并不具备通常认为的调节大型鹿种群数量或减少其啃食压力的能力。
引言
大型食肉动物的广泛消失会导致营养级下降，对陆地和水生生态系统产生深远负面影响（Estes等人，2011年；Ripple等人，2014年）。食肉动物减少的连锁效应会影响鸟类、哺乳动物、爬行动物、无脊椎动物和植物种群；改变疾病动态和碳封存能力（从而影响我们保护生物多样性的能力）；并影响健康且多样的生态系统所提供的功能和服务（Wardle等人，2011年）。在北美，对狼（Canis lupus）和美洲狮（Puma concolor）的迫害，加上对其食草动物猎物——特别是麋鹿（Cervus canadensis）和白尾鹿及骡鹿（Odocoileus virginianus和O. hemionus）的保护——导致了有蹄类动物数量的显著增加（Leopold等人，1947年；Côté等人，2004年）。由于摆脱了自上而下的控制，并得到了农业、林业和园艺业的支持，高密度的鹿群现在对初级生产者、食物网和人类健康造成了广泛的负面影响（Côté等人，2004年；Miller等人，2023年；Blossey等人，2024年）。人们对大型捕食者关键作用的认识以及社会对人类与自然关系的态度转变，促使法律保护措施得以实施，使捕食者得以在一些地区恢复到其祖先的分布范围内（Wydeven等人，2009年；Chapron等人，2014年；Smith等人，2020年）。预计捕食者的回归将减少食草动物数量或影响它们的觅食行为，从而减轻对初级生产者的啃食和践踏压力——这一过程被称为营养级级联。尽管这些假设经常被用来为捕食者重新引入提供理由，但这些效应是否真正发生仍需进行关键评估（Blossey和Hare，2022年）。此外，这种“营养级再野化”（Svenning等人，2016年）发生在人类生活和工作的当代景观中，增加了捕食者保护与栖息地扩展之间的冲突可能性。不幸的是，评估捕食者活动范围扩展或重新引入结果的研究仍然很少，生态学家和保护主义者需要更多关于再野化益处、成本和潜在意外后果的实证证据（Svenning等人，2016年；Tanentzap和Smith，2018年；Blossey和Hare，2022年）。许多当代的再野化努力都受到了1995年黄石国家公园重新引入狼的启发，这一案例常被作为快速建立营养级级联的教科书式例子（Estes等人，2011年）。然而，关于狼通过减少麋鹿数量并改变其行为以利于植物群落的说法正受到越来越多的质疑。狼并不是黄石生态系统中唯一导致麋鹿死亡的捕食者，它们只是包括灰熊（Ursus arctos）、美洲狮以及在公园外猎杀麋鹿的娱乐猎人在内的多种麋鹿捕食者之一（Ruth等人，2019年；MacNulty等人，2020年）。此外，有问题的采样设计使得推断黄石公园植物群落（如杨树Populus tremuloides和河岸柳Salix spp.）对狼恢复的反应变得复杂（Brice等人，2022年；Hobbs等人，2024年）。生态学家必须仔细评估回归的捕食者如何影响当代景观（Svenning等人，2016年），而不是假设它们能自动实现对当地食草动物群落的营养级控制以利于初级生产者。同样，关于初级生产者或其他生物的营养级响应是否立即或在几年内显现的假设也应受到质疑。例如，许多木本和草本植物生长缓慢且寿命长（Gilliam，2014年）。因此，如果确实存在营养级控制，植物对捕食者驱动的鹿啃食强度减少的人口统计响应可能需要时间才能显现。此外，鹿的啃食强度只是影响植物和其他生物的众多因素之一（Chapin III等人，2000年）。稳健的研究还必须考虑人类活动（如营养添加、污染）、非生物因素（如土壤性质、降雨模式、气候）和生物因素（如入侵物种、竞争、互利关系）对植物群落结构的影响。这些复杂的相互作用极大地挑战了我们捕捉和分离捕食者对较低营养级影响的能力（Ford和Goheen，2015年；Engeman等人，2017年）。在这里，我们利用威斯康星州北部狼自然扩展的详细空间数据和时间变化来评估狼的回归是否引发了营养级级联，从而减少了白尾鹿对森林下层植物的负面影响。具体来说，我们比较了20世纪50年代（狼被消灭或数量极低时）进行的标准化植被调查中的植物物种出现和频率数据，以及50年后在同一地点（狼回归数十年后）的重新调查数据。我们测试了两个竞争性假设：（H1）狼的居住时间通过直接影响鹿来间接驱动植物群落变化（自上而下的效应）；（H2）植物群落通过为鹿提供栖息地间接影响狼的居住时间（自下而上的效应，图1）。在自上而下的情景下，我们预计：
图1（在图查看器中打开）
概念图，说明狼回归威斯康星州北部硬木林后，自上而下、自下而上以及其他因素如何影响我们的实验和分析程序，以评估是否引发了营养级级联。假设1（H1，实线箭头）预测狼的回归将通过减少鹿的啃食强度来有利于植物，正如营养级级联理论所预测的那样。虽然我们关注狼对下层植物群落的影响（路径2），但这些响应预计是通过狼对鹿数量或行为的影响（路径1）实现的。在H1下，我们预计随着狼居住时间的增加，植物群落的丰富度和多样性会增加（H1a）。我们还预测，随着狼居住时间的增加，鹿偏好的植物数量将相对于鹿避免的植物数量增加（H1b）。或者，狼的居住时间可能受到自下而上因素的影响，特别是植物群落组成（H2，虚线箭头）。由于许多因素影响狼、鹿和植物群落的组成和变化，我们在分析中考虑了其他相关协变量的影响。
H1a. 从20世纪50年代到21世纪，下层植物的多样性、丰富度和数量随着狼居住时间的增加而增加。
H1b. 从20世纪50年代到21世纪，鹿偏好的啃食物种和功能组（即草本植物、灌木和树苗）的频率增加，相对于鹿避免的物种和组（如禾本科植物和蕨类植物）也是如此，这取决于狼居住时间。我们预计这些植物群落的变化会由于植物人口统计的时间滞后而需要一些时间，但在狼回归威斯康星州后的几十年内应该会变得明显。另一方面，在自下而上的情景（H2）下，我们预计自20世纪50年代以来的鹿种群扩张将优先发生在栖息地有利的地点，包括丰富的偏好食物物种（Rutherford和Schmitz，2010年），狼会跟随这些变化。我们预计狼会选择鹿数量较多的地点，使得局部狼密度成为有蹄类猎物生物量的函数（Pimlott，1967年；Fuller，1989年）。具体来说，我们预测：
图2（在图查看器中打开）
1960年至2005年威斯康星州的鹿和狼数量数据。数据来自威斯康星州自然资源部。鹿的数据是基于年度猎人捕猎率的模型估计（性别-年龄-死亡模型；Wojcik等人，2021年）。狼的数据来自地面追踪、空中观察和无线电项圈狼的位置数据（Fischer等人，2022年）。H2. 狼将优先占据鹿偏好植物数量较多的地点（作为鹿密度较高的代理指标），因此狼的居住时间是鹿偏好植物数量的函数。我们认识到许多其他因素也可能影响初级生产者、鹿和狼的数量，因此在数据可用时将其中一些因素纳入了分析（图1）。
材料与方法
五大湖地区的狼、鹿和森林群落
在欧洲人定居五大湖上游地区（密歇根州、威斯康星州、明尼苏达州）之前，狼与原住民共同栖息于此，原住民对该物种具有重要的文化意义（David，2009年）。历史上，狼的主要猎物是南部草原和稀树草原上的野牛（Bison bison）、麋鹿（Cervus canadensis）和白尾鹿（Odocoileus virginianus），以及北部森林中的森林驯鹿（Rangifer tarandus caribou）和驼鹿（Alces alces）（Wydeven等人，2009年）。欧洲人的定居首先在19世纪消灭了野牛、麋鹿和驯鹿，然后在20世纪60年代消灭了狼（Wydeven等人，2009年）。20世纪初的密集伐木，包括皆伐，为再生次生林提供了丰富的啃食资源（Rhemtulla等人，2007年）。再加上严格的狩猎法规，鹿的数量迅速恢复并在20世纪40年代向北扩展（Christensen，1959年；Rogers等人，1981年）。驼鹿在威斯康星州仍然存在但数量稀少，麋鹿已被重新引入，现在数量约为几百只（WIDNR，2024年）。《濒危物种法》（ESA）的保护使得狼在20世纪70年代重新在该地区定居，从明尼苏达州扩散到威斯康星州北部和密歇根州，可能还有来自加拿大的狼的帮助（Wydeven等人，2009年）。狼的数量从20世纪70年代的少数几只殖民个体增加到2005年的435只狼（113个狼群），到2022年达到约1000只个体和近300个狼群（Fischer等人，2022年）。在这段时间里，狼大部分时间都受到ESA的保护，除了2012-2014年和2020年被从保护名单中移除。当狼被移除时，狩猎立即恢复（由州法律强制规定），包括2021年的一次有争议的狩猎活动，在三天内杀死了超过200只狼（McNamara等人，2021年）。此后，中西部狼的联邦法律保护得到了恢复（美国鱼类和野生动物服务局，2023年）。
图3（在图查看器中打开）
威斯康星州北部研究地点的分布。在Curtis等人于20世纪50年代最初调查的约500个地点中，我们使用了2000年代初重新调查的83个地点，并将其分类为北部高地森林。这些地点分布在狼居住时间的不同梯度上，这是通过叠加1980年、1982年、1983年、1986年、1987年和1991-2005年的狼群领地地图确定的。地图由威斯康星州自然资源部制作，结合了地面追踪、空中观察和无线电项圈狼的位置数据来绘制狼群区域并估计狼群规模。当狼在20世纪70年代末返回威斯康星州时，它们遇到了大量且不断增加的鹿群（图2），这些鹿群受到严格狩猎法规的保护，而该地区主要是年轻的、受管理的森林，提供了丰富的啃食资源。鹿被认为是导致威斯康星州下层植物群落迅速退化和森林再生失败的主要嫌疑人（Wiegmann和Waller，2006年；Frerker等人，2014年；Bradshaw和Waller，2016年）。经典的营养级级联理论（Terborgh和Estes，2010年）预测，狼回归威斯康星州将减少鹿的数量和影响，使脆弱的植物物种得以恢复。然而，鹿继续威胁着整个五大湖地区的森林再生（Patton等人，2021年），关于营养级控制的证据则褒贬不一（Bouchard等人，2013年；Callan等人，2013年）。
植物群落数据
北部硬木林覆盖了威斯康星州75%的土地面积（WIDNR，2020年）。大多数狼群居住在该州的这一区域（图3）。在20世纪40年代末和50年代初，Curtis（1959年）及其在威斯康星植物生态实验室（‘PEL’）的同事系统地调查了威斯康星州的植被，包括许多北方硬木林地区。他们选择了面积超过6公顷、地形均匀且没有近期伐木或其他重大干扰迹象的森林。21世纪初，研究人员利用PEL的详细记录重新定位并重新调查了83个仍处于良好状态、未受重大干扰的北方硬木林地点（Waller等人，2012年）。重新调查进行了双重检查，以确保采样的是与原始调查相同的地点。这些地点涵盖了狼群居住时间的广泛梯度，包括2005年时狼群尚未出现的地点（图3）。原始调查使用随机配对方法（Cottam和Curtis，1956年）在距离森林边缘至少30米的U形样带上，以15-20米的间隔测量了40个点的冠层树木的组成、密度和优势种。他们通过记录这些点中1平方米样方内所有草本植物、灌木、藤本植物和树苗的存在/缺失情况来描述下层植被。这些森林地点的重新调查发生在2000年至2005年之间。研究人员在80-120个点重新采样下层植被，以考虑原始调查位置的不确定性，并测试不同样方之间的变异性（Rooney等人，2004年；Waller等人，2012年）。研究人员将样方放置在林分的均匀部分，并记录了每个1平方米样方内所有直径小于2.5厘米的维管植物的存在情况。PEL的研究人员在重新调查期间还从78个地点采集了表层10厘米的土壤样本，并分析了这些样本的pH值、有机物百分比、沙子百分比、淤泥百分比、粘土百分比、氮（ppm）、磷（ppm）、钾（ppm）和镁（ppm）含量。在这里，我们通过使用与原始位置最匹配的20个重复样方来平衡不同调查之间的样本量。83个地点的最终物种列表共包含241个分类单元（233个被鉴定到物种水平，8个到属水平）。这些数据在调查之间进行了仔细匹配，调整了命名法的变化和误鉴定的情况。1950年每个地点有7-58种物种（平均值±标准误差=34.7±1.1），而在21世纪有9-53种物种（31.3±0.93）。
我们根据1980年、1982年、1983年、1986年、1987年和1991-2005年的狼群位置重叠地图，得出了研究区域内每个地点被狼群占据的年数（“居住时间”）（图3）。WIDNR利用基于地面的雪迹追踪调查、空中观察以及佩戴无线电项圈的狼的位置数据来创建分布图，并划定狼群区域和估计狼群规模（Wydeven等人，2009年；Fischer等人，2022年）。我们从历史报告中获取了这些地图，并在QGIS中进行了地理参考（QGIS开发团队，2023年），然后手工划定了领地边界。我们将每个领地周围设置了1公里的缓冲区，以考虑地理参考过程中的误差。然后，我们将每个地点处于狼群领地内的年数作为居住时间（图3），这个数字范围从0到12年（不一定是连续的占据）。统计分析
假设1. 自上而下的影响
我们通过建模20世纪50年代至21世纪下层植物群落的变化来评估狼对初级生产者的影响，这些变化是狼群居住时间的函数。我们还纳入了可能影响初级生产者、鹿或狼数量的其他因素（例如降水、温度和土壤化学成分，图1）。为了研究更广泛的群落变化（H1a），我们模拟了三个响应变量的随时间变化：物种丰富度、多样性和频率。我们使用对数响应比（LRR）来估计每个响应变量的变化，计算方法如下：
由于每个地点的物种频率（物种出现的样方数量）范围从0到20，我们在所有值中加1以消除零值。LRR标准化了响应变量，使我们能够直接比较效应大小。我们使用Hill数（Hill，1973年）来计算下层植物群落的丰富度和多样性。Hill数通过整合物种丰富度和丰度来表示“有效物种数量”（Hill，1973年；Jost，2006年，2007年），其中Hill 0近似于物种丰富度，Hill 1近似于Shannon多样性。我们使用R语言中的“spadeR”包中的多样性函数（Chao等人，2016年）根据每个地点存在的物种频率来估计Hill数。为了减少噪声，我们丢弃了在少于5个地点出现的133种稀有物种的数据，从而得到128种物种用于分析。我们进一步通过针对鹿偏好的物种和功能组来研究狼的影响（H1b）。我们向六位专家提供了所有地点中最常见的43种物种的列表，并请他们选择被啃食最多的10种和最少的10种物种。我们将这些关于鹿偏好的评估与八篇经过同行评审的文章中描述鹿饮食偏好的信息结合起来（支持信息），从而识别出21种高偏好物种和15种低偏好物种。然后，我们使用鹿偏好和避免的物种频率的变化（即LRR）来评估狼是否减少了1950年至2005年间鹿对植物群落的影响。我们还根据鹿通常啃食的功能组（草本植物，N物种=65；灌木，N物种=18；树苗，N物种=23）或避免的功能组（禾本科植物，N物种=8；蕨类植物，N物种=9）来模拟物种频率的变化。H1a和H1b的所有模型都包括了狼群居住时间、20世纪50年代鹿偏好植物的丰度、狩猎活动、距离最近道路的距离、夏季降水量、最高温度、1950年的基面积和土壤化学成分的主要效应。模型还包括狼群居住时间与鹿偏好（低/高）和生长形式（草本植物、灌木、树苗、禾本科植物、蕨类植物）之间的交互作用（支持信息）。由于没有关于当地鹿密度的数据（DelGiudice等人，2009年），我们假设鹿偏好植物的丰度可以合理地代表鹿的栖息地使用情况（Rutherford和Schmitz，2010年）。我们的假设部分基于20世纪60年代鹿的数量相对较低（约为2005年的1/6，图2），这可能表明由于鹿造成的任何负面影响或植物群落的变化尚未发生。因此，我们假设1950年的鹿偏好植物丰度代表了鹿数量激增之前的植物群落情况，并表明当时有更多的食物可供支持更大的鹿种群。我们通过总结1950年每个地点21种鹿偏好物种的频率来计算鹿偏好的植物的相对丰度，以考虑地点栖息地质量的差异。一个二元变量表示某个地点是否允许狩猎，以考虑人类可能的自上而下的影响。我们还考虑了地点与道路的距离，因为这些地方通常是鹿觅食的边缘（Alverson等人，1988年）。为了进一步控制地点之间的差异，我们还包括了平均夏季（6月至8月）降水量、平均年最高温度、1950年的平均树基面积和土壤指标作为协变量。我们使用Daymet数据（Thornton等人，2020年）计算了1980年至2000年的平均降水量和温度。我们使用原始调查期间在每个地点收集的树木数据来计算基面积。我们计算了一个总结指标，该指标是2000年代测量的土壤属性的主成分分析（PCA，解释了51%的方差）的第一轴（R语言中的prcomp函数，Kassambara和Mundt，2020年），以考虑地点之间的土壤差异。我们使用R语言中的base R lm函数来测量和建模地点级别的植物多样性和物种丰富度，而植物频率的模型包括了物种和地点的交叉随机截距，并使用lme4包中的lmer函数构建（Bates等人，2015年）。我们使用car包中的vif函数测试了所有连续预测因子的多重共线性，并使用DHARMa包（Hartig，2021年）评估了模型拟合度。如果模型残差表明预测因子存在非线性，我们用对数、平方根或二次项重新拟合模型，并根据残差和AICc评估了转换是否提供了更好的拟合。我们从模型中移除了一个显著的异常值，以改善模型拟合度。
假设2. 自下而上的影响
我们使用带有泊松误差分布的广义线性模型（GLM）来模拟狼群居住时间，以评估自下而上的力量（H2，支持信息）。我们包括了道路密度（km/100 km²）、雪水当量（SWE，kg/m²）、狩猎可及性（是/否）、距离未铺砌道路的距离（m）以及20世纪50年代鹿偏好植物的丰度的主要效应。我们计算SWE为1980年至2000年每个地点的平均年SWE（Thornton等人，2020年）。我们预计狼会避开道路密度高的区域（van den Bosch等人，2023年），但会选择靠近未铺砌道路的位置，因为狼将这些地方用作狩猎走廊（Dickie等人，2017年）。我们还预计狼会优先占据积雪较多的地点，因为这可以提高它们的狩猎成功率（Olson等人，2021年），并选择有更多鹿觅食的地点，同时避开有人类狩猎的地点。我们以与营养控制相同的方式评估了模型拟合度。由于雪（SWE）具有非线性效应，我们用线性和二次项拟合了这个术语，从而改善了模型拟合度，并将AICc降低了12.9点。
结果
假设1. 自上而下的影响
在所有地点，植物物种丰富度（Hill 0）从20世纪50年代的34.65 ± 1.12种（平均值±标准误差）下降到21世纪的31.25 ± 0.94种（t82 = 3.36，p = 0.001），而多样性（Hill 1）从20世纪50年代的28.03 ± 0.97种下降到21世纪的25.77 ± 0.91种（t82 = 2.51，p = 0.01）。在此期间，总植物频率没有变化（t82 = 0.85，p = 0.39，支持信息）。这些下层植物丰富度（β = 0.020 [-0.055, 0.094]）、多样性（β = 0.020 [95% CI = -0.053, 0.092]）和总植物频率（β = 0.0074 [-0.042, 0.057]）的变化与狼群何时殖民该地点无关（H1a，图4a）。高偏好植物的频率也随时间下降，而低偏好植物的频率增加（支持信息）。同样，鹿经常偏好的植物组——草本植物（t82 = 2.90，p = 0.005）、灌木（t82 = 1.10，p = 0.27）和树木（t82 = 2.01，p = 0.048）——的频率随时间减少，而鹿经常避免的植物组——禾本科植物（t82 = -9.40，p < 0.001）和蕨类植物（t82 = -1.17，p = 0.24）——的频率增加（支持信息）。与物种丰富度和多样性不同，这些植物频率的变化与狼有关。21种鹿偏好植物的丰度（H1b，支持信息）随着狼群居住时间的增加而稳步下降（β = -0.15 [-0.23, -0.060]）。相比之下，15种鹿避免的植物的丰度随着狼群居住时间的增加而增加（β = 0.086 [95% CI = 0.015, 0.16]，图4b-5）。同样，狼群居住时间的增加与草本植物（β = -0.0054 [95% CI = -0.061, 0.051]）、灌木（β = 0.025 [-0.061, 0.11]）或鹿偏好树苗（β = -0.036 [-0.11, 0.034]）的频率增加无关。相反，狼群居住时间较长的地点显示禾本科植物（β = 0.045 [-0.058, 0.15]）和蕨类植物（β = 0.096 [-0.0018, 0.19]）的增加（图4b，支持信息）。此外，1950年有更多鹿偏好植物的地点比其他地点恶化得更严重，这些关联的强度在不同响应变量之间有所不同（图4）。例如，最初总植物频率较高的社区的总植物频率下降得更明显（β = -0.090 [95% CI = -0.16, -0.024]），这是由于生态系统通常会回归到其平均值（Mazalla和Diekmann，2022年）。1950年的树木基面积和距离道路的距离倾向于增加植物群落的变化，但我们没有发现狩猎活动与这些森林植物群落的变化之间的关联（图4，支持信息）。
在1950年至2000年间植物群落变化的模型中，估计了1950年代和2000年代植物群落变化的协变量系数（对数响应比），按鹿偏好和生长形式分组（a）以及按鹿偏好和生长形式分组的植物频率（b）。图表显示了参数估计值，颜色较深的误差条表示85%的置信区间，颜色较浅的误差条表示95%的置信区间。预测因子的颜色根据85%置信度的效应方向进行区分：红色表示负效应，蓝色表示正效应，灰色表示无效应。所有连续型预测因子都经过缩放，使其均值为0，标准差为1。鹿偏好的参考组是“低偏好”，高鹿偏好的系数代表了低偏好植物与高偏好植物之间的对数响应比率差异。“Wolf-x-低鹿偏好”这一项表示狼的居住时间对低偏好植物的对数响应比率的影响，“Wolf-x-高鹿偏好”表示狼对低偏好植物和高偏好植物影响之间的差异。生长形式的参考组是“草本植物”，灌木、树木、草和蕨类植物的系数分别代表了草本植物与这些生长形式之间的对数响应比率差异。“Wolf-x-草本植物”表示狼的居住时间对草本植物随时间变化的影响，而狼与其他生长形式之间的交互作用则表示狼对不同生长形式的影响差异。
**假设2：自下而上的效应**
- 在20世纪50年代，狼更快地占据了鹿更喜欢的植物较多的地区（β = 0.34 [0.20, 0.58]；图6），这支持了假设H2。狼的居住时间在积雪较多的地区也会增加，直到中等积雪水平（SWE约40 kg m–2），之后趋于平稳（图6，支持信息）。狼的居住时间随着道路密度的增加而显著减少（β = −0.36 [−0.55, −0.16]；图6），但与未铺砌道路的距离无关（支持信息）。在83个研究地点中有57个地点发生了娱乐性狩猎，狩猎似乎使狼的居住时间减少了一半，无狩猎地点的预测平均居住时间为3.11年（95% CI = 2.36–4.10年），而有狩猎地点的平均居住时间为1.73年（95% CI = 1.37–2.19年）（图6d）。
**从20世纪50年代到21世纪，植物频率的变化与狼的居住时间和鹿的偏好有关。** 鹿更喜欢的植物在狼居住时间较长的地区随时间减少得更多。模型估计值用实线表示，95%的置信区间用阴影带表示。变化通过2000年和1950年植物频率的对数响应比率来衡量，正值表示频率随时间增加，负值表示频率减少。虚线表示随时间没有变化（图6）。
**狼的居住时间与自下而上因素和人类避让行为的关系：** (a) 狼更倾向于占据积雪较多的地区，这提高了它们的狩猎成功率；(b) 鹿更喜欢的植物数量较多，表明狼的殖民跟随了鹿数量较多的区域，因此当地的狼密度取决于有蹄类猎物的可用性。狼的居住时间随着(c) 道路密度的增加和(d) 猎人活动的增加而减少，表明它们避开了人类活动。模型估计值用实线表示，95%的置信区间用阴影带表示。预测值是基于连续协变量保持其平均值的情况下，对分类预测因子进行平均得出的。数据点显示了观察结果。
**假设1：营养控制的证据**
我们在威斯康星州北部的工作结合了独特的长期植物群落变化数据集和详细的狼回归时间序列，几乎没有证据支持狼驱动的营养级联效应能够有利于初级生产者（图1，路径1和2）。由于缺乏关于当地鹿数量的详细空间和时间数据，我们无法直接评估鹿对狼到来和存在的行为或数量反应，但与假设1b相反，鹿更喜欢的植物数量减少最为明显（图4–5）。鹿更喜欢的物种数量减少，而鹿种群在威斯康星州北部持续增加，同时狼的分布范围也在扩大（图2–3），这与营养级联理论中的预期相矛盾（Terborgh和Estes 2010）。我们的结果表明狼目前无法调节鹿的数量并不完全出乎意料。许多几十年前，Pimlott（1967）就指出，狼无法对当前由人类活动支持的庞大鹿种群进行任何数量调节。每只狼平均每年杀死18只鹿（Mech和Peterson 2003），这意味着2005年威斯康星州北部的438只狼可能只杀死了约8000只鹿（不到该地区估计鹿数量的2%）。这种死亡率假设完全是由狼捕食造成的，而实际上狼捕食的影响通常较低，并且会因冬季天气而得到补偿（Norton等人2021）。相比之下，2005年娱乐性猎人杀死了108,105只鹿（占该地区估计鹿数量的26%，其中40%是雄性）。即使将狼和猎人的捕杀率结合起来，也未能减少超过30%的鹿数量。恢复捕食者种群可能对某些人来说是一个替代的管理工具，但我们的证据表明，增加狼的数量不太可能减少鹿的数量，从而保护植物群落中的脆弱成员。
**假设2：自下而上的主导作用**
狼在威斯康星州北部的到来和扩散并没有阻止或逆转由鹿驱动的下层植物多样性和丰富度的下降。虽然我们发现狼的居住时间对植物数量有影响，但这与基于营养级联理论的预期相反（H1，图4–5）。与狼更喜欢的植物相比，这些植物随着狼居住时间的增加而经历了更快的减少，而鹿通常避免的植物则表现出相反的趋势（图4–5）。我们的发现与假设2的预测一致：初级生产者的自下而上效应，特别是高度受欢迎的植物数量，吸引了鹿，进而影响了狼的定居历史。虽然狼最初避开了人类活动较多的地区（例如道路密度和狩猎，图6c–d，van den Bosch等人2023），但狼也对20世纪50年代鹿非常喜欢的植物数量表现出强烈的正面反应（图6b）。尽管狼可以食用和消化植被，但这只是它们饮食中的一个小部分。因此，狼与鹿更喜欢的植物数量较多的地区之间的关系可能反映了这些地区由于高质量鹿饲料的丰富而导致的鹿密度较高（Rutherford和Schmitz 2010）。因此，狼在威斯康星州北部硬木森林中的定居历史表明，狼更喜欢那些鹿猎物较多的地区，这是一种自下而上的效应。
**展望：鹿、狼和鹿的管理**
我们的独特数据集不支持狼对植物有自上而下的有益影响。相反，我们发现了鹿对植物和植物对狼的自下而上的影响。保护威斯康星州的下层植物群落和森林再生至关重要，因为这些群落正受到不断增长的鹿种群的影响（图2）（Frerker等人2014，Bradshaw和Waller 2016，Patton等人2021）。目前，狼种群数量较多的地区无法期望狼单独显著减少鹿的数量。然而，采取其他管理措施，如狩猎、捕杀或市场狩猎（VerCauteren等人2011），可能使狼能够将鹿的数量稳定在较低水平（Passoni等人2024）。例如，在黄石国家公园，包括在公园外射击雌性麋鹿在内的多种因素共同导致了麋鹿数量的下降（MacNulty等人2020）。新的生物能量模型表明，现在狼的数量较少时，它们可能仍能发挥足够的营养控制作用，有利于初级生产者（Passoni等人2024）。虽然这些结果让人对自上而下的效应抱有希望，但理论模拟总是简化了复杂的系统。此外，大多数关于狼营养级联的实证研究（包括为建模和模拟研究提供数据的研究）都是在保护区进行的，这些保护区只代表了陆地栖息地的一小部分（Allen等人2017）。相比之下，我们直接评估了狼对鹿及其对公共土地上森林下层植物的影响，这些土地大多开放给狩猎、林业活动和农业活动。这种混合的土地利用情况使得管理捕食者-猎物动态变得复杂，因为人类活动、食物地块、农业/森林残余物和直接喂食等因素都可能影响捕食者-猎物的关系（Allen等人2017，Haswell等人2017）。重新引入狼有时被视为一种“灵丹妙药”，假设恢复被消灭的捕食者足以保护和恢复所需的生态系统功能。然而，我们的结果并不支持这一假设。如果能够快速增长的鹿种群在捕食者消失后仍然增加，可能会出现新的稳定状态，并在捕食者恢复后长期持续（Hobbs等人2024）。狼返回威斯康星州北部时，所处的景观已经发生了变化，冬季变得更加温和，鹿的食物供应充足，有助于维持高数量的鹿。在这种情况下，威斯康星州北部的狼和娱乐性猎人可能不足以充分减少鹿的啃食压力，从而保护下层植物。尽管自2005年以来狼的数量翻了一番（Brice等人2025），但这些结果仍然成立。为了使狼在限制鹿对初级生产者的影响方面发挥作用，还需要额外的保护和鹿管理措施。为了做出明智和基于证据的决策，我们必须准确了解捕食者如何影响食草动物和植物。虽然捕食者的回归可以带来许多生态、社会和文化上的好处，但它们的回归并不能消除管理大量有蹄类动物的需求。
**致谢**
- 我们感谢V. Nuzzo、A. McGraw、A. Bowe和D. Bronson对鹿喜欢的植物种类的贡献，以及Blossey实验室团队对之前草稿的反馈。
**资金**
- 该项目的资金由Bernd Blossey提供的无限制捐赠提供。
**利益冲突**
- 作者声明没有利益冲突。
**作者贡献**
- Elaine M. Brice：概念化（负责人）；正式分析（负责人）；调查（负责人）；方法学（同等贡献）；可视化（负责人）；初稿撰写（负责人）；审稿和编辑（负责人）。
- Donald M. Waller：数据管理（负责人）；资金获取（同等贡献）；方法学（同等贡献）；审稿和编辑（协助）。
- Jennifer L. Price Tack：方法学（协助）；审稿和编辑（协助）。
- Daniel J. Storm：方法学（协助）；审稿和编辑（协助）。
- David A. Rogers：方法学（协助）；审稿和编辑（协助）。
- Sarah E. Johnson：方法学（协助）；审稿和编辑（协助）。
- Bernd Blossey：概念化（负责人）；资金获取（负责人）；调查（负责人）；方法学（同等贡献）；项目管理（负责人）；监督（负责人）；初稿撰写（负责人）；审稿和编辑（负责人）。
**数据可用性**
数据可从Dryad数字存储库获取：https://doi.org/10.5061/dryad.bvq83bkmk（Brice等人2026）。
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