摘要
了解岛屿特征如何影响入侵物种及其天敌的建立和影响，可以为岛屿生物地理学和生物控制理论提供依据。我们研究了全球入侵性果蝇Drosophila suzukii及其最近引入的幼虫寄生蜂Leptopilina japonica和Ganaspis kimorum在加拿大不列颠哥伦比亚省和美国华盛顿州的海湾群岛及圣胡安群岛中不同大小岛屿上的出现情况和相对丰度。在两年内，我们在58个地点从野生黑莓（Rubus armeniacus）果实中收集了D. suzukii及其寄生蜂。我们预测，在人类活动更频繁、D. suzukii密度更高的岛屿上，寄生蜂更有可能出现；同时，较不专化的寄生蜂物种（L. japonica）更有可能在岛屿上建立种群。我们在所有岛屿上都检测到了D. suzukii，表明这种入侵害虫已经广泛扩散。相比之下，只有不到一半的岛屿上发现了寄生蜂。Leptopilina japonica是唯一在岛屿上检测到的D. suzukii寄生蜂。寄生蜂的存在与宿主密度显著正相关，与岛屿面积也呈轻微正相关，但与年平均渡轮交通量（人类传播压力的指标）无关。整个研究区域内寄生率较低，而且我们并未观察到寄生蜂存在的情况下D. suzukii的相对丰度降低——事实上，在检测到寄生蜂L. japonica的岛屿上，D. suzukii的相对丰度反而更高。这些发现表明，岛屿特征、宿主密度以及消费者的宿主特异性可能与天敌从大陆传播到岛屿的过程有关，但天敌的存在并不一定能在短期内导致岛屿上的害虫种群受到抑制。
引言
岛屿生物地理学理论一直是解释不同大小和隔离程度岛屿上生物分布、丰度和群落组成的核心框架（Losos & Ricklefs, 2009; MacArthur & Wilson, 1967）。扩散物种通常在较大、隔离程度较低的岛屿上更早建立种群，从而导致物种丰富度高于较小、隔离程度较高的岛屿。历史上，距离大陆源区的距离被认为是岛屿隔离的主要决定因素（MacArthur & Wilson, 1967）；然而，现在认为导致传播压力变化的人类活动（即特定物种引入事件的数量和规模）可能是生物扩散到岛屿的更强预测因子（Helmus et al., 2014）。虽然岛屿生物地理学理论主要关注解释不同岛屿上物种数量的差异，但它也有助于理解不同岛屿对新物种入侵的敏感性、它们之间的营养相互作用强度及性质（Holt, 2009），以及这对入侵物种生物控制的影响。物种的营养地位和专业化程度是其能否在不同大小岛屿上建立种群的重要决定因素（Gravel et al., 2011; Holt, 2009; Holt et al., 1999）。特别是，岛屿大小被认为对消费者的影响大于对其资源的影响（“营养等级假说”；Holt et al., 1999）。这是因为较大岛屿拥有更多样化的资源来支持消费者（Holt et al., 1999; Holt, 2009; Schoener, 1989），并且更有可能提供稳定消费者-资源相互作用所需的地理空间（Hassell, 2000; Hassell et al., 1991）。如果消费者的区域丰度低于其资源，由于简单的数量效应，它们也可能更有可能出现在较大的岛屿上（Srivastava et al., 2008）。与广食性物种相比，专性消费者物种通常对岛屿面积更敏感，因为它们的生存依赖于能够抵御较少数量的宿主物种带来的随机性（Freeland, 1983; Kruess & Tscharntke, 2000; Steffan-Dewenter & Tscharntke, 2000）。因此，在给定大小的岛屿上，消费者建立种群的可能性低于其资源物种，且随着其专业化程度的提高，这种可能性进一步降低。消费者在岛屿上的出现可能会影响岛屿大小对其所消费的低营养级物种的丰度（Piovia-Scott et al., 2017; Schoener et al., 2016; Schoener & Spiller, 1996）（图1）。如果资源物种最初在没有专性消费者的情况下在岛屿上建立种群，并在大陆地区施加强烈的自上而下的控制，那么资源物种在岛屿上的种群密度可能会增加（Keane & Crawley, 2002）。在没有天敌的情况下，我们可能会预期资源物种在较大岛屿上的种群密度更高。与岛屿生物地理学理论的隐含假设相反，实证证据表明，某些动物群体（包括昆虫）在较大岛屿上的种群密度通常更高（Connor et al., 2000）。这与资源集中假说（Root, 1973）一致，该假说认为较大的资源斑块拥有更高的消费者密度，可能是因为消费者的移动行为（食草动物更有可能在较大的斑块中找到并停留）（Connor et al., 2000）。如果消费者最初更有可能在较大岛屿上建立种群，那么它们随后在这些岛屿上抑制资源物种种群可能会导致岛屿面积与资源物种密度之间的关系斜率下降（图1）。我们将这种现象称为“营养抑制”假说，指的是寄生作用可能对岛屿面积-消费者密度关系产生的抑制效应。这种情况是否会发生，部分取决于消费者对资源种群抑制的强度。
图1：假设框架，展示了在不同入侵阶段，宿主种群密度（HPD）和寄生蜂存在（PP）如何与岛屿大小相关联，假设宿主已广泛建立且寄生蜂对其种群有强烈抑制作用。在t0阶段，宿主已经入侵了大陆以外的所有岛屿，但寄生蜂尚未入侵，宿主在岛屿上的平均种群密度更大（表现为更多的果蝇），尤其是在较大岛屿上，如果天敌释放作用比面积-密度关系更重要。在t1阶段，寄生蜂开始入侵岛屿，并更有可能在宿主种群密度较高的较大岛屿上建立种群，这些岛屿成为适宜的桥头堡。在t2阶段，寄生蜂抑制了较大岛屿上的宿主种群，宿主种群密度与岛屿大小之间的关系斜率下降，寄生蜂的存在与宿主种群密度呈负相关（“营养抑制”）。昆虫图片来自加拿大农业和农业食品部。许多岛屿生态系统受到了多个营养级非本地物种的入侵（Moser et al., 2018），包括一些为生物控制目的而有意引入的消费者（Heimpel & Mills, 2017）。岛屿在生物控制史上发挥了重要作用，有些努力取得了显著的害虫抑制效果，而有些则导致了负面生态后果（Heimpel & Mills, 2017）。在一些分析中，生物控制剂在岛屿上的建立比在大陆地区更容易（Heimpel & Mills, 2017），但目前尚不清楚岛屿上的害虫抑制效果是否始终更强，或者它如何受到岛屿特征的影响（Wyckhuys et al., 2022）。由于岛屿提供了半独立的生态单元，且大小和隔离程度各不相同，它们为测试生态理论和生物控制结果提供了有前景但未充分利用的系统（Wyckhuys et al., 2022）。特别是，生物控制剂从大陆到岛屿的传播有助于理解生物控制剂的特性（如营养专业化）如何与岛屿特征相互作用，从而影响其建立和害虫种群密度。尽管先前的研究已经考察了小岛或偏远岛屿上的寄生蜂-宿主和捕食者-猎物相互作用（例如，Schoener et al., 2016; van Nouhuys & Hanski, 2002; van Nouhuys & Lei, 2004），但对于较大、受人类影响更严重的岛屿上的这种动态了解较少。在这里，我们进行了一项为期两年的研究，研究了入侵性害虫Drosophila suzukii（Matsumura）（双翅目：果蝇科）及其两种引入寄生蜂在受人类活动和交通影响显著的岛屿景观中的出现情况和相对丰度：加拿大不列颠哥伦比亚省和华盛顿州的海湾群岛及圣胡安群岛。这两种寄生蜂Leptopilina japonica Novkovic & Kimura和Ganaspis kimorum Buffington（膜翅目：Figitidae）曾考虑用于在美国、加拿大和欧洲针对D. suzukii的生物控制引入，当时这两种寄生蜂已经在不列颠哥伦比亚省、华盛顿州以及温哥华岛的大陆地区建立、普遍存在且分布广泛（Abram et al., 2020; Abram, Franklin, et al., 2022; Beers et al., 2022）。D. suzukii（2008-2009年首次在大陆地区发现）及其寄生蜂（2016-2019年首次发现）是否已经扩散到更偏远的地区，包括温哥华岛和大陆之间的许多较小岛屿网络（图2），目前尚不清楚。由于缺乏来自大陆的长期纵向数据，寄生蜂对其引入范围内D. suzukii种群的影响仍不清楚。D. suzukii及其相关寡食性（L. japonica）和专性（G. kimorum）寄生蜂最近在大陆上的出现可以被视为一个“自然实验”，用于研究相邻岛屿的特征（隔离程度、大小）和寄生蜂专业化如何影响它们在不同岛屿上的分布。这也是一个机会，用于测试寄生蜂在岛屿上的建立是否会导致有效的生物害虫控制，以及这些结果如何与岛屿大小和隔离程度相关。
图2：加拿大不列颠哥伦比亚省和美国华盛顿州沿海地区Drosophila suzukii及其幼虫寄生蜂的采样地点。右上角的插图显示了研究区域在北美的位置（用红色框标出）。上面板中的粉色符号：三角形表示大陆上的采样地点；菱形表示温哥华岛上的采样地点；圆圈表示海湾群岛上的采样地点。下面的面板放大了12个研究中的海湾群岛（按比例显示；右上角的数字对应于上面地图中白色虚线框内的地点）。根据岛屿生物地理学理论，我们首先预测寄生蜂更有可能出现在较大且隔离程度较低的岛屿上。由于我们研究的岛屿系统通过渡轮服务每年在大陆地区和岛屿之间运送数十万辆车辆，而D. suzukii与人类运输的常见商品（水果）有关，我们认为一些岛屿的相对隔离主要不是由地理距离决定的，而是由人类活动水平决定的。我们还预测，寄生蜂更有可能出现在宿主密度较高的岛屿上，因为在初次引入事件之后，寄生蜂更有可能发现并定位宿主，从而在宿主密度较高时建立繁殖种群（即“适宜的桥头堡假说”；Weber et al., 2021）。如果寄生蜂处于建立的早期阶段（即它们不常见且寄生率较低），它们可能更有可能出现在宿主密度较高的岛屿上（图1）。在这种情况下，如果大多数D. suzukii种群正在经历强烈的天敌释放，我们可能会预期寄生率较低，而D. suzukii种群在岛屿上的密度相对于大陆较高。另一方面，如果寄生蜂已经建立并在它们建立的岛屿上强烈抑制了D. suzukii种群（即它们很常见且寄生率较高），我们预计寄生蜂存在的岛屿上的D. suzukii种群密度较低（即每份样本水果中的幼虫数量较少），寄生率也较高（图1）。最后，在其他条件相同的情况下，我们认为较不专化的寄生蜂物种（L. japonica）比更专化的寄生蜂物种（G. kimorum）更有可能在具有特定特征的岛屿上建立种群。**材料与方法**
**研究系统**
亚洲原生的苏云金果蝇（Drosophila suzukii）自21世纪末首次在北美和欧洲被发现以来，已成为全球范围内危害软皮水果作物的主要入侵性害虫（Asplen等人，2015年）。这种醋蝇能够在许多不同栽培和野生植物（包括本地和外来物种）的成熟果实中产卵并完成幼虫发育，这些植物分布于农业、城市、半自然和自然环境中（Abram、Franklin等人，2022年；Kenis等人，2016年）。一个果实中可以同时发育出多只苏云金果蝇的幼虫。在加拿大不列颠哥伦比亚省，苏云金果蝇以成虫的形式越冬，并在其季节性繁殖期（5月至10月）内经历多个世代，在此期间它们会在具有不同结果习性的植物上繁殖，8月至9月期间种群密度达到峰值（Abram、Franklin等人，2022年）。在我们的研究区域，最广泛分布且最常寄主苏云金果蝇及其寄生蜂的植物是外来杂草——亚美尼亚黑莓（Rubus armeniacus）（Abram、Franklin等人，2022年）。亚美尼亚黑莓于19世纪末首次引入北美，如今在不列颠哥伦比亚省和华盛顿州的受干扰地区及河岸地带广泛存在。基于这些特征，我们在所有地点采集了亚美尼亚黑莓样本以估算苏云金果蝇的种群密度。寄生蜂L. japonica和G. kimorum会在苏云金果蝇在果实内取食时在其幼虫体内产卵（Rossi Stacconi等人，2025年；Stahl等人，2024年）。这些寄生蜂会在宿主在果实内或土壤/落叶层中形成蛹后将其杀死。这两种寄生蜂原产于亚洲，此前曾被考虑作为生物控制手段引入美国、加拿大和欧洲以控制苏云金果蝇，但它们对苏云金果蝇的专化程度不同：Leptopilina japonica是寡食性的，虽然主要寄生于苏云金果蝇，但也能寄生其他果蝇科物种（Rossi Stacconi等人，2025年）；而Ganaspis kimorum则似乎对苏云金果蝇具有高度特异性（Stahl等人，2024年）。这些寄生蜂的自然扩散能力尚不清楚，但据信人类活动是导致L. japonica最近意外引入北美多个地区（Abram等人，2020年；Gariepy等人，2024年）和欧洲（Rossi Stacconi等人，2025年）并迅速扩散的主要原因。另一方面，Ganaspis kimorum仅在不列颠哥伦比亚省和华盛顿州建立了外来种群；加拿大其他地区（安大略省）、美国（多个州）和欧洲（意大利、瑞士）正在进行这种寄生蜂的故意释放试验（Gariepy等人，2024年；Rossi Stacconi等人，2025年；Stahl等人，2024年）。L. japonica的外来种群为何比Ganaspis kimorum扩散得更广尚不清楚，但气候耐受性和专化程度的差异被提出作为可能的解释（Gariepy等人，2024年；Rossi Stacconi等人，2025年）。
**研究区域**
海湾群岛和圣胡安群岛（以下简称“海湾群岛”）是位于美国华盛顿州和不列颠哥伦比亚省海岸外的数百个岛屿组成的群岛（图2）。该地区具有温带气候，夏季温暖干燥，冬季温和湿润，降雪较少。虽然这里保留了一些生态系统（如加里橡树林和花旗松林），但也受到商业开发、住宅建设、伐木和旅游业等人类活动的显著影响。这些岛屿主要通过省级和州政府运营的渡轮服务与大陆及其他岛屿相连，此外还有小型客船和飞机。许多海湾群岛位于北美大陆和温哥华岛（面积约31,000平方公里，人口超过86万）之间。本研究选取的12个岛屿（San Juan、Lopez、Saturna、Gabriola、Pender、Cortes、Hornby、Salt Spring、Mayne、Quadra、Denman、Galiano）面积在22至310平方公里之间，全年居民人数从465人到11,798人不等，每年通过渡轮服务接收的平均客流量和货运车辆数量在17,342至351,624辆之间（BC Ferries，2024年；加拿大统计局，2025年；华盛顿州交通部，2024年）。
**采样以确定害虫和寄生蜂的存在及相对数量**
2022年和2023年，我们在58个地点共采集了10,440个亚美尼亚黑莓样本：不列颠哥伦比亚省和华盛顿州大陆的5个地点，温哥华岛的10个地点，以及12个海湾群岛中的每个岛屿的2至6个地点（总计43个地点）。我们还访问了温哥华岛上的另外两个地点（Port Hardy、Campbell River），但由于至少有一次访问时成熟果实不足而未能采集到样本，因此这些地点被排除在分析之外。我们根据可到达性（如路边、停车场、公共公园和海滩）选择采样地点，并在条件允许的情况下将采样点分布到每个岛屿的不同区域。由于资源限制，我们无法对采样区域进行详细的植被调查，也没有关于海湾群岛上亚美尼亚黑莓分布的可靠公开数据。不过，有关更广泛的土地覆盖类型的数据是可用的（CEC，2023年）。所有岛屿上的主要栖息地类型都是森林，其余部分主要由农田（主要是饲料作物）、灌木丛、草地、湿地和城市区域组成（附录S1：图S1）。所有这些土地覆盖类型都可能寄主亚美尼亚黑莓、苏云金果蝇及其两种寄生蜂（P. Abram，个人观察）。我们每年每个地点访问两次：一次在8月初至中旬（采样日期范围：8月8日至22日），另一次在8月底至9月中旬（8月30日至9月14日）。采样日期的选择基于对不同地区果实成熟时间的了解或预测。我们在分析中考虑了采样时间变化对苏云金果蝇数量的可能影响（见统计分析）。每次访问时，我们从可获得的果实中随机选取45个成熟且无外部损伤或腐烂的果实样本，并按照既定的苏云金果蝇及其寄生蜂采样标准将其分成三个通风的样本容器（每个容器15个果实）（详见Abram、Wang等人，2022年）。尽管根据先前的研究（Abram、Franklin等人，2022年），亚美尼亚黑莓的果实大小可能存在一定差异，但我们认为这种差异不会显著影响结果，因此未对果实样本进行称重。样本容器在运输过程中被冷却或保温，以防止热量影响，并在实验室中于21–23°C、16:8光照周期和40%–60%相对湿度条件下进行培养。在果实培养6–8天和8–10天后，用细画笔轻轻取出果实中的苏云金果蝇蛹，计数后将其置于含有湿润滤纸的培养皿中继续培养；随后统计苏云金果蝇和寄生蜂的羽化情况。最初我们分批处理蛹的取出过程，目的是为了获得更准确的寄生率数据（排除非易感宿主阶段的影响，Abram、Wang等人，2022年），但后来发现如果被寄生的幼虫发育时间较长，这种方法可能会遗漏一些个体（J. Carrillo，未发表数据）。幸运的是，这些个体仍会被我们的方法捕获，因为我们继续培养至少40天以允许任何额外的苏云金果蝇和寄生蜂羽化，然后在它们羽化后的24–72小时内将其移除。我们通过从样本中取出的蛹数量加上从剩余果实中羽化的成虫数量来计算每个样本中的苏云金果蝇总数，以此估算每个地点的苏云金果蝇密度。寄生蜂总数则是从提取的蛹中羽化的寄生蜂数量加上从剩余果实中羽化的寄生蜂数量。由于寄生率较低（见结果部分），因此未进行基于分组的寄生率分析。
**统计分析**
我们进行了两组分析，分别针对两个不同的空间尺度：（1）区域尺度，比较海湾群岛与两个大陆地区的苏云金果蝇平均密度和寄生率；（2）岛屿尺度（仅针对海湾群岛），测试哪些岛屿指标与寄生蜂的存在相关。在区域尺度分析中，我们检验了海湾群岛的苏云金果蝇密度是否较高、寄生率是否较低（寄生蜂的建立程度较低），这与预期一致（如果岛屿上进行了寄生蜂的释放）。我们使用广义线性混合模型（GLMM）和负二项误差分布，通过glmmTMB软件（Brooks等人，2017年）比较了三个主要地区（大陆、温哥华岛、海湾/圣胡安群岛）各样本中的苏云金果蝇平均密度（每个样本45个果实中的苏云金果蝇总数）。地区和年份作为固定效应，而嵌套在地区内的地点作为随机效应，以解释时间上的重复测量。每个样本的采集日期作为额外的连续固定效应，通过非线性样条函数（df=3）表示，并基于部分残差图和Aikake信息准则（AIC）比较不同模型进行选择。这一项的加入是为了考虑采样时间差异对苏云金果蝇种群和寄生率的影响，因为在我们的采样季节内，亚美尼亚黑莓上的这两种生物的数量会先增加后减少（Abram、Franklin等人，2022年）；模型拟合和部分残差图的检查结果证实了这一点。最初我们考虑使用热量单位（度日）作为季节时间的度量，但由于研究区域内不同地区的热量单位积累速率差异显著（附录S1：图S2），这种方法不适合校正采样时间的差异。统计显著性检验（α=0.05）采用Wald χ2检验。我们还进行了类似的GLMM分析，以寄生率比例作为响应变量，相同的固定和随机因素以及二项误差分布，比较了两年研究期间三个地区的寄生率。对于这两种模型，我们使用Moran's I检验对GLMM残差进行空间自相关性分析，使用spdep包（Bivand & Wong，2018年）。我们根据每个岛屿的采样地点的经纬度坐标构建了基于最近邻的空间邻域矩阵（k=16是最小值，产生一个子图）。在随机化零模型下计算Moran's I统计量，以确定模型中未包含的残差空间聚类。接下来进行了岛屿级别的分析，首先控制其他变量，使用GLMM（负二项误差分布）得到12个海湾群岛每个岛屿的平均苏云金果蝇密度估计值，以苏云金果蝇密度（每个样本45个果实中的总数）、岛屿、年份和采集日期（用样条函数表示，df=3）作为解释变量。我们在研究中纳入了嵌套在岛屿内的采样点作为随机效应，以解释随时间重复的测量数据。我们使用II型Wald χ2检验进行了统计显著性测试（α = 0.05）。我们利用emmeans包（Lenth, 2024）计算了每个岛屿在不同年份和采样时间的D. suzukii密度的估计边际均值，并使用Moran's I（k = 11）检验残差中的空间自相关性。然后，为了评估哪些因素与某些岛屿上寄生蜂的存在有关而与其他岛屿无关，我们运行了广义线性模型（GLMs），以寄生蜂的存在（即在2年期间至少检测到一只寄生蜂）作为响应变量。我们使用Firth的偏置减少惩罚最大似然估计方法来模拟岛屿间的寄生蜂分布，该方法通过R语言中的logistf包实现。我们对每个参数估计值使用了轮廓惩罚似然置信区间和p值（Heinze & Schemper, 2002; Mehta & Patel, 1995）。这种方法可以减少小样本偏差，并在标准逻辑回归导致准完全或完全分离的情况下提供有限的、稳健的估计结果（即预测变量能够完美预测结果）。模型中包含的连续因素有岛屿的大小（以平方公里计）、人类活动（每年通过渡轮到达的车辆平均数量，以千计）以及2年研究期间每个岛屿上的D. suzukii平均密度（前一段中描述的线性混合模型的边际均值密度）。我们通过向包含岛屿大小和D. suzukii密度的简化逻辑回归模型中添加一个连续项（采样点数量）来验证检测到寄生蜂的概率是否由采样点数量的变化引起，并按照上述方法检验其统计显著性。我们使用渡轮交通量而不是每个岛屿上的人口规模作为人类活动的指标，因为我们认为前者更可能与传播压力相关；然而，这两个因素在任何情况下都高度相关（附录S1：图S3）。在拟合了包含所有三个预测因子的完整岛屿级模型后，我们使用似然比检验和模型估计值的比较（β ± SE）来研究每个变量对其他两个变量的潜在中介或抑制效应（例如，D. suzukii密度是否可能中介或抑制岛屿大小的影响，反之亦然；车辆交通是否可能中介或抑制岛屿大小的影响）。最后，为了测试某些岛屿上寄生蜂的存在是否可能降低D. suzukii的密度，以及这种效应是否可能取决于岛屿面积（如图1所假设的），我们拟合了一个线性模型，以D. suzukii的边际均值密度作为响应变量，岛屿面积、寄生蜂的存在（分类—不存在或存在）及其交互作用作为预测变量。在数据解释过程中，我们还有许多其他问题。首先，我们注意到寄生蜂的存在与岛屿纬度之间可能存在关联。其次，我们询问了岛屿土地覆盖的变化，特别是森林覆盖率（在站点和整个岛屿层面）是否可能与D. suzukii的数量或寄生蜂的存在有关。我们还想验证寄生蜂的存在是否实际上与离最近已知大陆寄生蜂种群的地理隔离程度有关。我们进行了几项事后探索性分析来解决这些问题（附录S1：S1节和S2节），我们将在讨论部分提到这些分析。所有分析都是使用R版本4.4.1（R Core Team, 2024）进行的。我们使用DHARMa包（Hartig, 2024）中的诊断函数检查了所有拟合的统计模型，以确保模型拟合得当。所有分析的原始数据（Abram, 2026b, 2026c, 2026d, 2026e）和相关R代码（Abram, 2026a）都可以在Figshare上找到（见数据可用性声明）。
**结果**
**不同地区的D. suzukii和寄生蜂的存在与密度**
我们从浆果样本中共饲养了31,169只D. suzukii，其中232个浆果样本中有206个样本产生了果蝇。Drosophila suzukii在58个站点中的所有站点都存在，只有一个站点除外。Drosophila suzukii的密度因地区而异（= 16.02；p < 0.001）；它们的密度在大陆上较高，在温哥华岛和海湾群岛上较低（图3）。在地区层面，2023年的D. suzukii密度略高于2022年（= 3.75；p = 0.053），并且在每个采样期间内随时间变化（= 224.00；p < 0.0001）。在整个研究区域内，D. suzukii的密度存在未被三个地区、儒略日期或年份解释的空间自相关性（Moran's I = 0.27，p < 0.0001）。
**图3**（在图查看器中打开）
每份45个Rubus armeniacus浆果样本中的Drosophila suzukii数量以及两年研究期间每个采样区域中被寄生的D. suzukii幼虫的比例。每个灰色点代表每次采样事件（站点/年份/日期组合）的原始数据。黑色点显示了来自拟合混合模型的估计边际均值（±SE）。使用Sidak方法进行了多重比较；标签不包含相同字母的估计值在统计上是不同的（p < 0.05）。注意下方面板中的轴断点以显示异常数据点。昆虫图片由加拿大农业和农业食品部提供。共有277只寄生蜂（223只L. japonica和44只G. kimorum）从浆果样本中孵化出来。在所有五个大陆站点、温哥华岛的10个站点中的3个站点以及海湾群岛的43个站点中的11个站点都发现了寄生蜂。L. japonica和G. kimorum都存在于大陆和温哥华岛的站点上，而在海湾群岛上只发现了L. japonica。我们在五个海湾群岛（Cortes、Quadra、Hornby、Gabriola、Salt Spring）中至少一次检测到了L. japonica，但在其中三个岛屿（Cortes、Quadra和Hornby）中两年都检测到了寄生蜂。寄生蜂的比例因地区而异（= 10.25；p = 0.0059），在大陆上的比例高于温哥华岛和海湾群岛（图3）。每次采集事件中的寄生比例从0到0.47不等，但在所有三个地区中都非常低（平均<1%）（图3）。2022年的寄生比例高于2023年（= 11.16；p < 0.001），并且在采样期间内有所变化（= 156.49；p < 0.0001）。寄生比例没有空间自相关性（Moran's I = −0.026，p = 0.59）。
**海湾群岛上的D. suzukii密度变化**
在海湾群岛上，D. suzukii的密度因岛屿而异（GLMM；= 84.27；p < 0.0001），但在研究的两年期间相似（= 0.46；p = 0.50）。在采样期间，岛屿上的D. suzukii密度开始较低，随后显著增加，然后在采样期结束时略有下降（= 184.78；p < 0.0001）（附录S1：图S4）。在考虑了这些变量后，海湾群岛上的D. suzukii密度没有空间自相关性（Moran's I = −0.053，p = 0.71）。
**岛屿特征与寄生蜂存在之间的关联**
Leptopilina japonica是唯一一种从D. suzukii中饲养出来的寄生蜂物种，在平均D. suzukii密度较高的岛屿上更有可能被检测到（GLM；= 4.61，p = 0.032），并且在较大的岛屿上也有更高的检出概率（= 4.61，p = 0.066）（图4、5）。然而，L. japonica的存在显然与每个岛屿的渡轮交通量无关（= 0.15，p = 0.70）（图4）。我们没有在包含D. suzukii密度和岛屿大小的GLM残差中发现空间自相关性（Moran's I = −0.036，p = 0.34）。Leptopilina japonica在采样点数量较多的岛屿上也没有更高的检出概率（= 0.14，p = 0.71）。
**研究中的每个海湾群岛的指标（从上到下按纬度从高到低排列）：**面积、渡轮车辆交通量、每份45个Rubus armeniacus浆果样本中的Drosophila suzukii的边际均值（±SE）（来自广义线性混合模型的估计；见结果—统计分析），括号中显示了D. suzukii的总数，以及被L. japonica寄生的D. suzukii的比例。第三面板中的字母来自Tukey的多重比较。标记不同字母的均值是不同的（p < 0.05）。昆虫图片由加拿大农业和农业食品部提供。渡轮的绘图使用ChatGPT版本5.0制作。
**研究结果的说明性总结与图1中呈现的框架相比**。上面板显示了检测到的平均D. suzukii种群密度（HPD）、寄生蜂存在（PP）和岛屿大小（以平方公里计）之间关系的边际效应图（详见结果—统计分析）。实线表示显著（p < 0.05）或边际关系（0.05 < p < 0.07），而虚线表示不显著（p > 0.30）。下面板显示了整个研究区域内D. suzukii的相对密度（由相对数量的苍蝇表示）、寄生蜂的存在（由黄蜂表示）以及海湾群岛的相对大小（按比例显示）。海湾群岛之间的相对位置以及温哥华岛和大陆的规模和位置仅用于说明，并不准确（实际地理布局见图2）。昆虫图片由加拿大农业和农业食品部提供。岛屿面积与寄生蜂存在之间的正相关关系并未受到D. suzukii数量的中介作用。单独来看，岛屿面积并不是寄生蜂存在的强预测因子（β = 0.011 ± 0.008；= 2.53；p = 0.13）。在控制了D. suzukii数量后，岛屿面积的影响变得更强烈（β = 0.027 ± 0.016；= 4.61；p = 0.066）。岛屿面积与渡轮车辆交通量呈正相关（r = 0.53）（附录S1：图S3）。无论是否在模型中包含D. suzukii数量，岛屿面积的影响几乎相同（β = 0.027 ± 0.016不包含渡轮交通；β = 0.026 ± 0.015包含渡轮交通）。相比之下，当将渡轮交通量与D. suzukii数量一起考虑时，渡轮车辆交通量本身并不是寄生蜂存在的重要预测因子（= 0.44；p = 0.51）。在存在寄生蜂的岛屿上，Drosophila suzukii的密度较高（LM；F1 = 6.55，p = 0.034），但D. suzukii密度与岛屿面积之间没有关联（F1 = 1.61，p = 0.24），岛屿面积与寄生蜂存在的交互作用也没有影响（F2 = 0.02，p = 0.89）。
**讨论**
我们对北美太平洋西北部人类活动水平较高的相对较大的大陆岛屿进行了研究，发现一种入侵性昆虫害虫D. suzukii在其最初被发现后的不到20年内几乎在所有岛屿和大陆地区都普遍存在。虽然其意外引入的寄生蜂黄蜂在大陆和温哥华岛存在（如先前所知；Abram等人，2020；Abram、Wang等人，2022；Beers等人，2022），但只在12个海湾群岛中的5个岛上存在。只有两种寄生蜂物种之一（L. japonica）似乎在我们调查的海湾群岛中建立了种群。这些寄生蜂并不是在人类活动水平较高的岛屿上最常见——相反，它们倾向于出现在D. suzukii种群较大的岛屿上，包括两个相对偏远的北部岛屿（Cortes和Quadra群岛）。下面，我们将根据我们的原始预测来讨论这些结果。我们的第一个预测与岛屿生物地理学理论一致，即寄生蜂更有可能在较大的岛屿上建立种群，因为较大的面积可以为这些寄生蜂提供更大和更稳定的资源基础（Holt，2009；Holt等人，1999；Schoener，1989），这些寄生蜂占据相对较高的营养级，并依赖于某些果蝇宿主（及其基础食物资源，即结果植物）来持续存在。我们发现了一些支持这一预测的证据——L. japonica在较大的岛屿上更有可能存在，这可能表明较大的面积有助于稳定宿主-寄生蜂相互作用（Hassell等人，1991；Holt等人，1999；Hassell，2000；Holt，2009），可能为寄生蜂提供更大的整体资源基础（Schoener，1989），或者可能仅仅通过简单的数量效应有利于寄生蜂的持续存在（Srivastava等人，2008）。较大的岛屿可能支持更高的植物多样性（Kohn & Walsh, 1994），提供早结果的寄主植物，从而维持D. suzukii的生存，并允许L. japonica完成其第一代繁殖——在英属哥伦比亚，L. japonica每年至少可以繁殖两代（Abram, Franklin等人，2022；Rossi Stacconi等人，2025）。然而，岛屿大小的影响是边缘的——在我们调查的最大岛屿之一San Juan上没有发现寄生蜂，在另一个最大岛屿Salt Spring上也仅在两年中的某一年检测到寄生蜂。此外，在小型到中等大小的岛屿上也发现了寄生蜂（Gabriola, Hornby），这表明还有其他因素在起作用。例如，如果寄主植物的密度足够高，较小的岛屿也可能支持寄生蜂的建立——实际上，在两个检测到寄生蜂的最小岛屿上，D. suzukii的平均密度也是最高的。也有可能是因为我们采样的岛屿大小变化有限，从而未能发现岛屿大小与寄生蜂存在之间的更强相关性。也就是说，我们调查的最大岛屿可能接近寄生蜂建立的阈值，或者我们没有调查到那些寄生蜂更可能完全缺失的小岛屿。
我们的第二个预测是，D. suzukii的寄生蜂在较少孤立的岛屿上更有可能建立种群。在人类活动相对较高的岛屿景观中，我们预计货物和人员的运输（这里通过渡轮到达每个岛屿的车辆数量来估计）是岛屿孤立程度差异的主要来源（Helmus等人，2014）。令人惊讶的是，我们没有发现证据表明寄生蜂在每年渡轮到达的车辆更多或全年有更多人类居住的岛屿上更可能出现。寄生蜂既出现在渡轮交通相对较少的岛屿上，也出现在人口较多且每年有数十万辆车辆到达的岛屿上。这可能是因为我们使用了错误的孤立度指标，自然扩散机制可能更为重要，而与已知寄生蜂常见的陆地地区的地理距离可能是更好的孤立度指标。然而，我们的数据表明，寄生蜂最有可能在三个与英属哥伦比亚和华盛顿大陆地区最隔离的北部岛屿上持续存在（Abram等人，2020；Abram, Wang等人，2022；Beers等人，2022；附录S1：S1和S2节）。一个更可能的解释是，我们调查的所有岛屿每年至少接收约17,000辆车辆，这些车辆足以引入寄生蜂（即传播压力足够高），但其他因素如岛屿大小（见上文）、寄主植物密度（见下文）和潜在的气候适宜性（见下文）决定了它们是否能够在引入后建立繁殖种群。
我们的第三个预测是，如果寄生蜂处于建立的早期阶段，它们的存在将与平均寄主植物密度呈正相关，因为寄主植物密度较高的岛屿（我们可能认为这些是最大的岛屿；Connor等人，2000）更有利于寄生蜂的建立。如果发现寄生蜂已经建立并且显著减少了寄主植物的数量（根据天敌释放假说；Keane & Crawley, 2002），我们可能会预期它们在寄主植物密度相对较低的地方更可能出现。与第一个预测一致的是，我们发现寄生蜂在寄主植物密度较高的岛屿上更可能出现，但与我们的预测相反，寄主植物密度与岛屿大小无关。在整个研究区域内，寄生率总体上非常低（相对于过去的研究（Abram等人，2020；Abram, Franklin等人，2022），尤其是在岛屿上，这表明寄生蜂可能处于建立的早期阶段。这一时期寄生率非常低的原因是多方面的，但至少部分是由于2021年北美西部“热穹顶”极端热事件对研究开始前一年昆虫种群的影响（Zhang等人，2023）。由于寄生率非常低，有时可能刚好处于我们采样能力能够检测到的范围之内或之外，因此我们的存在/缺失判断更应该被视为基于采样条件的检测概率。无论如何，目前我们的数据没有证据表明L. japonica在这些岛屿上对D. suzukii进行了强有力的种群控制——如果确实如此，我们应该预期在寄生蜂存在的岛屿上，D. suzukii的每颗果实上的密度会更低，但实际上并非如此。事实上，在寄生蜂存在的岛屿上，D. suzukii的数量最多，而在大陆上数量更多，那里寄生率最高，且已知寄生蜂至少存在了3-6年（Abram等人，2020）。这些发现表明，至少在我们的研究时间范围内，天敌释放和生物控制不是决定岛屿上D. suzukii数量变化的主要因素。然而，如果未来几年寄生蜂在岛屿上的建立情况发生变化，这种情况可能会改变。此外，如果种群动态是周期性的（例如，Myers & Cory, 2013），可能需要更长期的数据集来检测寄生蜂对D. suzukii的种群调节作用。
在解释D. suzukii密度、岛屿大小和寄生蜂存在之间的关系时，一个重要的注意事项是，我们对D. suzukii相对密度的估计（每颗果实上的幼虫数量）不同于总数量（这对长期寄生蜂建立可能更为重要），因为它没有考虑每个岛屿上R. armeniacus和其他寄主植物的总数。岛屿上的D. suzukii总数量取决于每颗果实上的幼虫密度和可用的果实总数。由于本研究资源有限（见方法部分），无法进行更详细的开花植物覆盖和多样性调查，这需要进一步的研究来更好地估计D. suzukii的种群规模，并更明确地区分寄主植物密度与寄生蜂建立的重要性。未来研究还可以采用额外的采样方法，如捕捉成虫，来估计D. suzukii的数量。然而，鉴于大多数岛屿的土地覆盖类型大致相似（附录S1：图S1），并且大多数岛屿上的土地覆盖类型都可能寄主R. armeniacus，可以合理假设D. suzukii的总资源可用性与面积成正比，因此较大的岛屿也有更高的D. suzukii总数量。因此，我们检测到的岛屿大小对寄生蜂存在的适度影响可能是由于岛屿大小对D. suzukii总数量的积极影响（独立于密度）。我们的最后一个预测是，不太专化的物种（L. japonica）在具有特定特征的岛屿上更有可能建立种群，而不是更专化的物种（G. kimorum）。这一预测基于先前的假设（Freeland, 1983）和实证研究（Kruess & Tscharntke, 2000；Steffan-Dewenter & Tscharntke, 2000），这些研究表明，专门化的寄生蜂和寄生虫更容易受到它们所寄主植物的人口随机性的影响（在较小的岛屿上这种影响更大）。事实确实如此：这两种寄生蜂物种都在大陆和温哥华岛上被发现，而只有L. japonica在Gulf Islands上被检测到。Leptopilina japonica能够寄生其他种类的果蝇（例如obscura和melanogaster物种群），这些果蝇在我们的研究区域很常见且数量较多，并且可以在D. suzukii较少的时候在多种基质上发育（Rossi Stacconi等人，2025；P.K. Abram，个人观察）。这可能有助于减少这种寄生蜂对D. suzukii的营养依赖性，因为D. suzukii主要在新鲜果实上繁殖，因此依赖于开花植物的可用性和季节性。G. kimorum可能无法在岛屿上建立种群，特别是在初夏第一代寄生蜂从越冬状态中出现时，D. suzukii的密度非常低（在岛屿上尤其如此；图3），并且由于其对成熟果实的高度专化（Stahl等人，2024），G. kimorum无法依赖其他同时存在的果蝇物种。我们注意到一个意外的趋势：寄生蜂L. japonica似乎更可能出现在纬度较高的岛屿上，这些岛屿的D. suzukii数量也较高（图3；附录S1：S2节和图S3）。一个可能的解释是，更南边的岛屿（San Juan, Lopez）在D. suzukii及其寄生蜂繁殖和发育的季节期间比更北边的岛屿凉爽得多（附录S1：图S2），这可能使得更北边的岛屿上的D. suzukii种群每个季节都能增长到更高水平，从而增加了寄生蜂建立的可能性。我们研究区域这种异常的温度-纬度趋势可能是由于海洋温度和风模式的区域差异（Ruping Mo，加拿大环境与气候变化部，个人交流），这可能创造了一个独特的景观，其中岛屿特征和反直觉的区域气候变化相互作用，影响入侵和消费者-资源动态。
**结论与应用**
本研究系统和区域构成了一个“自然实验”，涉及非本地昆虫及其寄生蜂在受人类活动高度影响的岛屿景观中的生物控制和岛屿生物地理学。虽然我们这里呈现的两年研究只是一个起点，但我们成功捕捉到了寄生蜂入侵这些人类活动较高岛屿的早期阶段。研究区域内害虫D. suzukii的普遍存在是一个特别显著的结果，部分原因可能是非本地植物R. armeniacus非常丰富和广泛分布。这进一步支持了非本地植物的传播为随后昆虫食草动物的入侵提供了机会的观点（Bertelsmeier等人，2024）——包括那些否则可能无法支持入侵食草动物的岛屿。这一观点的扩展，在“接受性桥头假说”（Weber等人，2021）中提出，这些非本地食草动物的到来及其达到的高数量可能反过来促进了占据更高营养级的天敌的建立。我们的研究发现，寄主植物密度较高的岛屿更有可能导致非本地寄生蜂的建立，这支持了这一假说。我们的研究对于在岛屿上应用经典生物控制方法控制入侵害虫具有意义，也许也适用于在某些方面是“岛屿类似物”的大陆地区（即破碎或孤立的栖息地斑块）。成功在大陆地区建立的天敌可能不会必然在相邻的岛屿上建立种群，至少在短时间内（<10年）不会——即使存在高水平的人为活动，这可能会导致高传播压力。这对于高度专门化的天敌（如G. kimorum）尤其如此。值得注意的是，专门化的寄生蜂物种总是被选用于当代的经典生物控制计划，因为它们被认为不太可能造成非目标生态影响。然而，这些高度专门化的天敌可能无法在寄主植物密度相对较低的小岛屿上建立种群，相比之下，无意引入的物种（如L. japonica）具有更广泛的寄主范围。需要通过实验引入具有不同专门化程度的天敌物种，以区分传播压力与不同特征岛屿上寄生蜂建立障碍的相对重要性（例如，寄主植物密度和其他由岛屿大小介导的因素）。目前尚不清楚，在苏云金小蜂（D. suzukii）密度较高的较大岛屿上引入这些寄生蜂后，它们是否会在长期内有效抑制害虫的数量，这符合我们的“营养级抑制假说”。这一发现为利用该研究系统和区域来探讨人类世背景下岛屿景观中的生物控制机制提供了基础。
**作者贡献**
Paul K. Abram 和 Juli Carrillo 负责了研究的概念构思。所有作者都参与了数据收集的规划工作。Paul K. Abram、Jason Thiessen、Louis B. Nottingham、Benjamin Diehl、Michelle T. Franklin、Matt Tsuruda 和 Charlie C. Coslor 负责样本的采集与处理。Paul K. Abram 在 Juli Carrillo 的协助下撰写了初稿并进行了数据分析。所有作者均阅读、审阅并最终批准了手稿。
**致谢**
我们感谢 Yonathan Uriel、Jessie Moon、Victoria Makovetski、Judy Myers、Julia Gray、Adriana Barsan 和 Claire Winslow 在旅行安排、样本采集及数据收集方面提供的帮助。同时感谢 Aysha McConkey 制作了部分图表中使用的寄生蜂和苍蝇的插图。感谢 Alex Cannon 和 Ruping Mo（加拿大环境与气候变化部）在解读天气数据方面提供的支持。本研究得到了加拿大农业与农业食品部（Agriculture and Agri-Food Canada）的资助（项目编号 J-003401、J-002839、J-002646）。我们还要感谢加拿大自然科学与工程研究委员会（NSERC）的 Alliance Missions Program（项目编号 ALLRP 570736-2021）对 JC 的支持。感谢 Diane Srivastava、Rachel Germain、Ian Kaplan 以及匿名审稿人对初稿提出的宝贵意见。在数据处理和 R 语言中图表的制作过程中，我们使用了人工智能工具 ChatGPT（版本 4.0 和 5.0），并利用其生成了图 4 中的渡轮图像。作者对最终的 R 代码和图表内容负全责。本研究的开放获取资源由加拿大农业与农业食品部图书馆提供。
**利益冲突声明**
作者声明不存在任何利益冲突。
**数据可用性声明**
相关数据（Abram, 2026b, 2026c, 2026d, 2026e）可在 Figshare 上获取：
- 主数据集：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.30047368.v1
- 岛屿级土地覆盖统计信息：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.30047809.v1
- 站点级土地覆盖统计信息：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.30047818.v1
- 天气数据：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.30047806.v1
代码（Abram, 2026a）可在 Figshare 上获取：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.30047827.v1
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