综述：微生物电化学协同作用：一种增强土壤-水体系中卤代有机污染物生物电化学修复的机制框架

生物电化学系统（BESs）为土壤-水基质中卤代有机污染物（HOPs）的修复提供了新思路，但受限于电极与微生物间“最后一纳米”电子传递效率低、功能微生物群落解析不足及电子分配机制不明确等问题。本文提出“微生物电化学协同”框架，从电子流效率、功能微生物生态位分化和界面微环境三方面系统解析BESs效能瓶颈，揭示电极-生物膜界面为关键限速步骤、电子分流至竞争途径（如甲烷生成）显著抑制降解效率及界面微环境调控潜力，并整合多组学、机器学习和合成生物学工具实现技术优化。

戴世祥|孟凌宇|罗永明|吉田直子|西蒙娜·罗塞蒂|滕颖

中国科学院土壤科学研究所土壤与可持续农业国家重点实验室，中国南京211135

摘要

生物电化学系统（BESs）为修复土壤-水体系中的卤代有机污染物（HOPs）提供了有前景的解决方案。然而，其实际效率常常受到从电极到还原脱卤酶的“最后一纳米”电子传输效率低下的限制。目前的理解仍受限于对微生物群落在菌株水平上的功能解析能力不足，以及对电子在竞争性代谢途径间分配机制的了解不够深入。本文提出了一种“微生物电化学协同作用”的概念框架，通过三个维度系统地解释了BESs的性能：电子传输效率、微生物功能生态位划分以及界面微环境特性。我们发现：（1）电极-生物膜界面是一个关键的限速步骤；（2）电子流向竞争性途径（如甲烷生成）的转移显著影响脱卤效率；（3）界面微环境工程在增强微生物协同作用和电子传输方面具有巨大潜力。本综述的独特价值在于提出了一个综合性的机制框架，结合了机器学习、多组学和合成生物学工具，以实现下一代BES技术的合理设计和精确调控。通过将基础机制与实际应用相结合，本文旨在提高基于BES的策略在复杂土壤-水体系中修复HOPs的可扩展性和可持续性。

引言

卤代有机污染物（HOPs）具有持久性、毒性和生物累积性，在过去几十年中全球产量巨大（超过52万吨）[22]，[64]。土壤-水体系（包括土壤-地下水系统、稻田、湿地和沉积物）是HOPs的主要最终汇[101]，[57]。传统的物理化学修复方法面临显著的技术和经济限制[57]。生物修复是一种相对高效且经济可行的技术，它利用微生物的代谢潜力来去除污染物，为HOPs的修复提供了有前景的替代方案[120]。然而，在土壤-水体系中修复HOPs仍存在一些挑战，包括微生物群落功能有限、污染物生物可利用性低以及电子供体或受体的不足[126]，[96]。

生物电化学系统（BESs）利用电活性微生物（EAMs）作为生物催化剂，已成为环境修复领域有前景的技术。BESs通常包含两个腔室（阳极和阴极），由阳离子或阴离子交换膜分隔。在这种设置中，EAMs通过直接或间接的细胞外电子传输（EET）以及细胞外电子摄取（EEU）与电极进行电子交换[7]。在EET过程中，EAMs氧化有机化合物或硫化物等底物，并将电子传递给阳极[102]；在EEU过程中，EAMs消耗来自阴极的电子来还原HOPs、硝酸盐、硫酸盐、CO₂和质子等底物（下文“EET”一词将同时指代EET和EEU）[65]，[72]，[82]。这种双向电子传输使BESs能够将化学能和电能相互转化，并可由可再生能源驱动，从而提供了一种可持续的修复策略[58]，[59]。因此，人们对于将BESs技术应用于废水处理、生物修复、海水淡化、废物处理与增值、能源回收以及生物燃料和增值化学品的生产等领域表现出了极大的兴趣[113]，[58]，[6]，[79]。

过去五年中，关于BESs在土壤-水体系中降解HOPs的研究显著加速（图1a）。尽管这类研究仅占生物HOPs处理研究的不到10%（图1a），但增长趋势证实了使用BESs处理HOPs的可行性。最常出现的关键词包括“降解”、“还原脱氯”和“生物降解”；“氯化溶剂”和“顺式二氯乙烯”是污染物研究的热点，而“性能”和“电子传输”则是提高电子传输效率和系统性能的最常研究因素（图1b）。氯化HOPs（Cl-HOPs）的处理是研究的重点（图1b），这与环境中氯化污染物的普遍存在以及与其他HOPs（如氟化污染物F-HOPs）相比，使用BESs进行修复的可行性更高相符。中国、印度和美国在相关论文发表数量上处于领先地位（图1c）。现有的综述已经很好地总结了基础原理和性能优化策略（表S1）[110]，[134]。然而，仍存在一些关键挑战，包括电子向还原脱卤酶传输的速率较慢、对菌株水平上微生物群落的功能解析能力有限，以及对复杂生物膜内电子流动分布的理解不足。

最近结合合成生物学、多组学和机器学习的进展在功能性微生物群落和先进电极材料的设计方面展现出巨大潜力[133]，[35]，[46]，[84]。因此，与早期主要关注宏观性能指标、反应器配置或通用微生物群落分析的BESs修复综述不同（见表S1），本文提出了一个概念性的“微生物电化学协同作用”框架。该框架涵盖了土壤-水体系中HOPs降解的微生物功能生态位、界面微环境和电子传输效率。这一概念的特点在于强调菌株特异性相互作用、电极界面微环境工程以及受环境因素调控的动态电子传输。通过系统分析HOPs的转化机制，特别是功能性微生物、EET过程和降解动力学，本文整合了多组学、机器学习和合成生物学方法，为下一代BES设计建立了机制基础。这一综合策略最终旨在提高复杂土壤-水体系中HOPs降解的可扩展性和可持续性。

部分摘录

BESs中的脱卤作用：通过协同作用框架的分析

生物电化学脱卤作用中的性能瓶颈反映了微生物电化学协同作用框架内的效率低下或知识空白。电子向还原脱卤酶（RDase）传输效率低的主要挑战是微生物群落内进化出的功能生态位划分的结果。大多数专性有机卤化物呼吸细菌（OHRB），如Dehalococcoides，采用了专门的“脱卤剂”生态位，

影响HOPs降解的生物电化学系统的因素

BESs在降解HOPs方面的性能源于微生物电化学协同作用框架的整合功能，该框架包括三个相互依赖的维度：电子传输效率、微生物功能生态位划分以及界面微环境特性。本节通过这一框架分析了关键影响因素，确定了优化这些维度之间协调相互作用以提高降解效率的切入点。

试点规模开发和案例研究

尽管BESs在HOPs的现场修复方面具有巨大潜力，但其在实际应用中的部署仍然较少，全球记录的现场应用案例不足15例[99]。实验室成果与现场应用之间的差距主要源于将受控的微生物电化学协同作用框架从实验室条件转化为复杂、异质性的真实土壤-水环境的挑战。

优化微生物电化学协同作用框架的战略方法

为应对这些挑战，我们提出了一种综合策略，优化微生物电化学协同作用框架的三个维度：电子传输效率、微生物功能生态位划分以及界面微环境特性（图6）。这种综合方法利用了微生物学、材料科学和计算建模的进展，以提高不同HOP类别的BES性能。

结论

本综述提出了一个全面的“微生物电化学协同作用”框架，系统地推进了用于修复土壤-水体系中HOPs的生物电化学系统。该框架整合了三个核心维度：电子传输效率、微生物功能生态位划分以及界面微环境特性，提供了一个机制视角来诊断和克服当前的性能限制。一个关键发现是，降解过程由特定的微生物驱动

环境影响

卤代有机污染物（HOPs）作为具有生物累积性的环境污染物，持续威胁着生态和人类健康。生物电化学系统（BESs）具有可持续的修复潜力，但面临阻碍实际应用的根本限制。我们提出了“微生物电化学协同作用”框架，通过三个综合维度解决了这些瓶颈：电子传输效率、微生物功能生态位划分以及界面

未引用的参考文献

[112]，[47]，[48]

CRediT作者贡献声明

罗永明：撰写 – 审稿与编辑。吉田直子：撰写 – 审稿与编辑。戴世祥：撰写 – 审稿与编辑，撰写原始稿件，项目管理，资金获取，数据分析，概念构思。孟凌宇：撰写 – 审稿与编辑，撰写原始稿件，项目管理，资金获取，数据分析，概念构思。西蒙娜·罗塞蒂：撰写 – 审稿与编辑。滕颖：撰写 – 审稿与编辑，监督，项目管理

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。

致谢

本工作得到了江苏省优秀博士后人才资助计划（项目编号2024ZB856）、中国博士后科学基金会（项目编号2024M753329）、国家自然科学基金一般项目（项目编号42577527）以及中国科学院****（项目编号552023000159）的支持。我们感谢中国科学院南京地理与湖泊研究所的谢立博士对图表的编辑工作。