综述：打破谷物蚜虫壁垒：揭示其分布、毒力及对小麦侵染的可诱导生化反应

这篇综述系统性梳理了四种主要谷物蚜虫（俄罗斯小麦蚜Diuraphis noxia、麦长管蚜Sitobion avenae、麦二叉蚜Schizaphis graminum、禾谷缢管蚜Rhopalosiphum padi）的全球分布、与小麦的互作模式及其诱导的植物表型、生理与生化响应。文章重点阐述了蚜虫唾液效应蛋白、植物激素（SA、JA、ABA）信号通路、防御相关酶（PAL、POD、PPO、LOX）及细胞壁强化在抗蚜反应中的作用，为未来基于生化策略的小麦抗蚜育种和综合管理提供了新见解。

Introduction

谷物蚜虫，包括俄罗斯小麦蚜（RWA， Diuraphis noxia）、麦长管蚜（English grain aphid， Sitobion avenae）、麦二叉蚜（greenbug， Schizaphis graminum）和禾谷缢管蚜（bird cherry-oat aphid， Rhopalosiphum padi），是危害小麦和其他谷类作物的毁灭性害虫复合体，导致减产和品质下降，威胁粮食安全。过往研究多集中于单个或两种蚜虫的侵染，本文献综述旨在整合四种主要谷物蚜虫的分布信息，以及谷物作物对蚜虫侵染表现出的表型、生化和生理响应。抗性小麦品种通过重编程生理生化过程来响应蚜虫侵染，例如抑制为蚜虫提供营养的碳水化合物、氨基酸和蛋白质水平。同时，在小麦与谷物蚜虫互作期间，细胞壁强化、防御相关蛋白以及具有排趋性（antixenosis）和抗生性（antibiosis）特性的代谢物会增加。本综述为理解蚜虫侵染小麦的生化生理过程重编程提供了见解，有助于开发保护小麦和管理田间常见单个蚜虫种或蚜虫复合体的新生化策略。

Distribution of wheat aphids in wheat production

昆虫害虫的分布和成功取决于其定殖成功率、扩散速度以及生物和非生物因素。谷物蚜虫是特别成功的入侵者，对全球小麦生产构成严重威胁。这些蚜虫包括麦无网蚜（Rose grain aphid）、麦长管蚜、禾谷缢管蚜、麦二叉蚜和俄罗斯小麦蚜，它们最具破坏性且最常见。根据环境条件，这些蚜虫可以同时出现在一株小麦上，也可以在小麦的不同生长时期单独出现。它们具有孤雌生殖和R-策略者的特征，因此能在短时间内增加种群数量。大量发生时，这些蚜虫通过直接取食或传播大麦黄矮病毒（BYDV）对小麦造成严重损害。

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  麦无网蚜：分布广泛，遍及欧洲、中东、中亚、非洲、北美、南美、澳大利亚和新西兰。其第一寄主是蔷薇，第二寄主是禾本科植物，包括小麦、大麦、燕麦和黑麦。它是BYDV的重要载体，偏好潮湿条件，最适发育温度为24.5°C。
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  麦长管蚜：全球分布，偏好温带气候。存在于欧洲、北非、中东、中亚和印度次大陆，近年来引入撒哈拉以南非洲。发生在所有谷类作物上，发育和繁殖温度范围为5–30°C，最适增长速率在20–22.5°C之间。
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  禾谷缢管蚜：全球分布，但偏好最冷的陆地生境。原产于古北区，寄主范围广泛，主要越冬寄主是稠李，夏季寄主是众多禾本科植物。主要取食叶片，偏好潮湿条件，最适种群发育温度为28.5°C。
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  麦二叉蚜：原产于古北区，现分布于北美、中美洲、南美洲、欧洲、非洲、中东和亚洲。寄主范围包括70种禾本科植物。
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  俄罗斯小麦蚜：因其具备“优秀入侵者”的许多特征而成为全球小麦生产的威胁。原产于中亚，已传播到其他主要小麦生产国。被认为是北美和南非旱地冬小麦的主要害虫。RWA能在较宽温度范围内生存，可能在较低温度下比其他谷物蚜虫表现更好。它偏好凉爽干燥的环境条件，在旱地更为丰富。在南非，RWA分布于旱地小麦产区、西开普省、自由邦省以及灌溉小麦产区。自2006年以来，在南非自由邦东部小麦产区已记录到5种不同的RWA生物型，种群优势随时间变化。

考虑到这些小麦蚜虫的入侵能力、对非生物条件变化的进化适应性、毒力和繁殖力，它们仍然是全球小麦、大麦生产以及粮食安全的威胁。

Cereal aphids feeding

谷物蚜虫在谷物作物中表现出独特的取食行为。蚜虫偏好取食感病品种，利用刺吸式口器穿刺植物细胞间组织，以刺吸方式从韧皮部筛管吸取汁液，从而破坏或损伤细胞。RWA在维管组织上的刺探会干扰细胞内的养分循环，减缓养分流动并切断细胞间通讯。蚜虫摄入的韧皮部汁液含有单糖、蛋白质和氨基酸。

在谷物蚜虫取食期间，会分泌粘性（凝胶）唾液和水样（可溶性）唾液。粘性唾液可固化成管状鞘，保护口针在穿刺进入筛管分子时免受机械损伤和化学攻击。水样唾液包含复杂的酶和毒素（称为效应蛋白）以及其他防御激发子混合物。一旦口针进入韧皮部筛管，就会释放水样唾液直至停止取食。因此，五种谷物蚜虫的取食机制相似，其蛋白组分在“谷物蚜虫唾液中的蛋白质效应子/激发子”部分详细讨论。

Phenotypic changes and symptom rating in wheat infested with cereal aphids

蚜虫取食影响受侵染小麦的表型和形态变化。 D. noxia将唾液注入小麦植物的质外体区域，诱发与侵染相关的症状。感病小麦品种被 D. noxia和 R. padi侵染的比较症状分析显示相似的症状/效应，包括受侵染植物叶片上出现白色、黄色、紫色或红紫色纵向条纹。 R. padi影响小麦发育，导致生长停滞、作物黄化，严重侵染时导致小麦死亡。感病小麦品种在苗期或旗叶发育前被RWA严重侵染时表现出生长受阻，而成株表现出穗部卷曲（鹅颈状）。研究表明，穗部卷曲是由于RWA在旗叶鞘内的茎秆上或正在发育的穗或籽粒上取食所致。 S. avenae和 R. padi显著减少每穗小麦籽粒的大小和数量，降低种子品质，可导致叶片失绿，过度取食导致感病寄主植株死亡。此外，RWA取食会阻碍小麦发育，因为它诱导叶片卷曲，严重侵染时甚至导致植株死亡。

S. graminum侵染对小麦和高粱造成可见伤害。例如，小麦早期的取食损伤表现为黄色或橙色斑点，中心有暗色坏死病斑。麦二叉蚜也可导致叶片失绿，过度取食导致感病小麦品种植株死亡。与RWA引起的纵向条纹不同，麦二叉蚜引起的条纹存在差异，这有助于在田间调查中确认这些物种的个体存在或共存。与RWA不同， S. graminum、 R. padi和 S. avenae是BYDV的传播媒介，独立地在大麦、小麦和燕麦上传播病毒，导致生长受阻和叶片黄化。

为了建立评估谷物蚜虫所致症状严重程度的量化矩阵，针对不同蚜虫采用了不同的评级标准。例如，Zeb等人使用基于每株幼苗平均 S. graminum数量的评级标准（1-6级），而Tolmay等人则为RWA侵染的小麦幼苗开发了叶片症状评级标准（1-10级）。此外，Jankielsohn等人为田间受RWA侵染的成株小麦制定了1-4级的叶片症状评级标准。禾谷缢管蚜的叶片症状评级标准与RWA侵染诱导的相似。

酶联免疫吸附测定常用于确认BYDV感染，因为其症状易与其他非蚜虫相关（生物和非生物）症状混淆。不同小麦品种在谷物蚜虫侵染期间的症状评级存在一些差异，但文献中对此原因记载不多。然而，RWA似乎是破坏性最强的小麦蚜虫，其诱导的叶片、穗和籽粒症状可用于判断品种的抗感状态。基于植株表现的症状，禾谷缢管蚜是第二大致害蚜虫，其次是麦长管蚜，然后是麦二叉蚜。值得注意的是，麦长管蚜是仅次于RWA的第二大导致减产的谷物蚜虫。

Proteinous effector/elicitors in cereal aphid saliva

取食期间，谷物蚜虫分泌由多种蛋白质组成的唾液，包括效应蛋白（过度取食导致寄主植物中毒和坏死）或激发子（诱导防御反应）。因此，谷物蚜虫会影响缺乏效应蛋白或激发子识别系统的感病品种的植株健康，导致很少或没有防御反应。然而，抗性品种具有能够检测蚜虫唾液中的效应蛋白并诱导信号防御反应的受体蛋白。

效应蛋白方面，RWA分泌的Di-RAS2样（GTP结合）蛋白会干扰寄主植物信号蛋白。有毒力的麦二叉蚜在其唾液中分泌碳酸酐酶7样（CA）蛋白，通过与水杨酸（SA）结合来干扰植物信号防御反应。对于麦长管蚜，凝胶唾液中的结构鞘蛋白也是已有充分记载的效应蛋白之一。此外，凝胶唾液被认为含有使细胞壁软化和降解的酶，有利于蚜虫取食。在唾液蛋白中鉴定出多种细胞壁降解酶（CWDEs），属于糖苷水解酶和碳水化合物酯酶的CAZymes超家族。在RWA生物型2（RWASA2）的唾液中鉴定出纤维素酶、木聚糖酶、果胶酶、β-1,3-葡聚糖酶和碳水化合物酯酶。麦长管蚜的唾液中也含有果胶酶、果胶甲酯酶和多酚氧化酶。

在激发子方面，外源施用RWA蛋白提取物可诱导感病表型和生化反应，或来自RWASA1和RWASA2的唾液蛋白组分在抗性近等基因系Tugela品种中诱导防御相关反应。此外，用 S. avenae唾液提取物处理的小麦幼苗表现出与植物防御反应相关的基因表达。蛋白质组学研究也证实了RWA唾液蛋白质组中存在具有多种功能的蛋白质，包括FAD结合、海藻糖代谢、氧化还原酶、转运蛋白、钙离子结合、蛋白酶、蛋白结合和细胞骨架相关蛋白。海藻糖酶和葡萄糖脱氢酶被认为在小麦-RWA互作期间的防御反应或碳水化合物代谢中起重要作用。效应蛋白/激发子的概念仍然是未来设计强效生物/化学杀蚜剂或外源施用已鉴定的特定激发子以早期诱导防御反应或植物激素（如JA和SA）的潜在靶点宝库。

Phytohormonal regulation of cereal aphid responses in wheat

植物激素具有广泛功能，包括调节生长和发育过程或与寄主对胁迫响应相关的信号网络。它们以不同的模式在寄主植物中被诱导，以响应害虫攻击和不利的环境条件。因此，了解在最佳和不利生长条件下，不同植物激素如何调节寄主对具有不同互作模式的谷物蚜虫的防御至关重要。

水杨酸是关键的植物激素之一，调节植物对活体营养型病原体和蚜虫等韧皮部取食者的反应。另一方面，茉莉酸（JA）响应于死体营养型和咀嚼式害虫。另一种激素，脱落酸（ABA），也在响应创伤或昆虫取食时积累。在干旱、洪涝和病原体攻击下，该激素与JA协同作用，同时与乙烯途径拮抗或平行作用。在某些互作中，ABA与SA信号传导不利地相互作用，并促进JA响应途径，调节SA和JA相互作用的结果。

Mohase和van der Westhuizen测量了RWA-小麦互作期间的SA积累，证实了其信号功能。SA在蚜虫抗性中的作用也被Feng等人报道，他们外源施用SA诱导小麦防御反应，导致 S. avenae种群规模减小。与未处理的幼苗相比，在SA诱导的幼苗中，麦长管蚜的种群内禀增长率和繁殖力显著降低。此外，外源SA施用通过降低Lolium multiflorum中loline生物碱的浓度，降低了其对 R. padi的抗性。外源SA施用和RWA诱导的SA积累均上调了苯丙氨酸解氨酶和过氧化物酶的活性。在番茄中，SA信号通路激活了对马铃薯蚜的抗性，并且是R基因介导的抗性所必需的。

通常，JA依赖性抗性对植食性昆虫和死体营养型病原体至关重要，而SA依赖性途径对抵抗活体营养型和半活体营养型病原体及韧皮部取食者有效。SA抑制JA依赖性反应，从而降低植物对植食性昆虫的抗性。当被咀嚼式植食性昆虫损害时，植物激活JA介导的信号通路，导致蛋白质和次生代谢物含量增加，这些物质起到拒食剂、抗营养因子或毒素的作用。

尽管如此，也存在JA介导对韧皮部取食者反应的例子；例如，对小麦施用JA显著减少了蓟马、蚜虫和小麦吸浆虫的种群。用顺式茉莉酮处理的小麦在实验室和田间实验中均能驱避 S. avenae定居并降低其适应性。JA参与受 R. padi侵染的小麦也已通过研究得到证实，外源JA增加了羟基肟酸浓度和胰蛋白酶抑制剂活性，并降低了 R. padi的取食偏好及其韧皮部汁液摄入持续时间。Cao等人证实，在MeJA处理的小麦叶片上， S. avenae侵染显著增加了多酚氧化酶和POD活性。比较MeJA和SA介导的反应表明，外源MeJA诱导了更高的多酚氧化酶和蛋白酶抑制剂活性，而SA处理没有激活这些活性。尽管MeJA和SA处理诱导了不同的酶活性，但两种激素都能 驱避S. avenae定居。研究结果表明，小麦中JA和SA依赖性防御均能驱避蚜虫定居行为，尽管其潜在机制可能不同。

结合取食和分泌唾液行为，可以推测MeJA诱导的抗性因子可能存在于叶肉中，而SA介导的抗性在韧皮部起作用。然而，需要进一步研究来确定SA和JA介导的对蚜虫生产抗性的确切机制。例如，干旱以影响蚜虫繁殖的方式影响植物性状。除了蚜虫，气候变化的多种影响，如干旱、高温和CO₂浓度升高，也影响植物生产力。在小麦中，干旱通过降低氨基酸含量和增加蔗糖负荷来降低蚜虫的适应性。在最佳条件下， R. padi诱导JA和SA积累，而在干旱胁迫下，蚜虫取食抑制了JA的积累。这一观察表明，调节干旱反应的ABA与JA之间的协同作用取决于胁迫和发育阶段，某些条件可能有利于拮抗作用。

此外，小麦通常在相对较低的温度下表现最佳，而世界大部分地区频繁的热浪影响植物激素对蚜虫防御反应的调节。 S. avenae是最具破坏性的小麦害虫之一，其对蚜虫的反应是通过JA和SA信号通路协调的，并由ABA调节。在小麦中