从树冠到地面：由树栖蚂蚁和宿主树木介导的地上和地下联系改变了土壤团聚体的形成规律、水分渗透能力以及土壤化学性质

土壤结构复杂系统与树栖蚂蚁的间接生态效应研究

尼古拉斯·梅迪纳（Nicholas Medina）| 劳伦·施密特（Lauren Schmitt）| 伊薇特·佩尔费尔托（Ivette Perfecto）| 约翰·范德米尔（John Vandermeer）

密歇根大学生态与进化生物学系，美国密歇根州安娜堡

摘要

土壤逐渐被视为复杂的系统，这突显了研究其特性（如长尾分布律）以及树木土壤无脊椎动物之间间接相互作用的作用的必要性。然而，很少有研究关注由无脊椎动物活动介导的地上与地下之间的联系。鉴于先前的研究表明，树栖蚂蚁可以影响地面觅食者，并改变不同宿主树木上的觅食行为，因此可以推测，通过持续地上蚂蚁筑巢所导致的地面蚂蚁排斥可能会影响土壤的性质，包括结构和化学成分。本研究分析了热带农林复合系统中长期树栖蚂蚁筑巢对土壤团聚体、水分渗透性和宏观化学成分的影响。研究结果表明：1）蚂蚁筑巢保持了土壤团聚体大小分布的尺度律指数或分形维数，并且与较大的微团聚体直径和宏观团聚体大小分布的对数正态方差显著相关，这表明团聚过程更加一致，类似于宿主树木的影响；2）有主导蚂蚁巢穴的树木周围的区域水分渗透速度是周围没有主导蚂蚁巢穴区域的三分之二；3）土壤中的碳和氮含量根据宿主树木的不同而变化四分之一。这些模式与关键树栖蚂蚁对地面蚂蚁的抑制作用相符，并得到了先前研究的支持，这些研究报道了地面蚂蚁巢穴对土壤化学成分的积极影响，并记录了地面蚂蚁觅食作为土壤团聚体破碎化的原因。本研究揭示了影响生态系统功能的新生态过程，并强调了研究间接相互作用级联的必要性，以加深对整个生态系统过程的基本理解。

引言

土壤越来越被认作是复杂的系统（Young和Crawford，2004），其中包含许多关键的相互作用自然变量（Kuzyakov和Zamanian，2019），还包括较少被研究的人类和社会因素（Duarte-Guardia等人，2020）。尽管土壤生态系统具有复杂的生态网络，但土壤动物群和农业生态管理方面的研究仍然不足（Bottinelli等人，2015；Grandy等人，2016），这促使了最近的综述（Lavelle等人，2016；Barreto和Lindo，2022；Potapov，2022；Medina和Vandermeer，2023）以及实证研究（Maaß等人，2015）。重要的是，蚂蚁在热带地区越来越被认为是关键的土壤工程师（Griffiths等人，2018）。蚂蚁巢穴作为一个复杂的适应性有机系统（Gordon，1996），其集体土壤工程行为是一种扩展的表型（Jouquet等人，2006）。研究蚂蚁对土壤的影响也代表了自然复杂系统的独特耦合，特别是在农业生态系统中，蚂蚁活动可能无意中被促进，并能改善害虫的生物控制（Vandermeer和Lin，2008）。此外，来自地上蚂蚁的级联效应在高度连接的生态网络中对土壤也有影响（Vandermeer等人，2019），这也代表了地上和地下过程之间的一种联系，这是生态学中的一个基本研究领域（Bardgett和van der Putten，2014；Tao等人，2017）。

复杂系统理论（Newman，2010）为分析土壤生物（如真社会性蚂蚁）引起的稳健变化提供了一个有用的框架。这种方法提供了新的视角和跨学科的统计工具，包括空间显式性（Vandermeer和Yitbarek，2012），用于研究土壤结构和异质性（Rabot等人，2018；Barbosa和Horst，2022；Vogel等人，2022），以及非正态偏态分布的新参数，如尺度律或幂律（Clauset等人，2009），部分使用分形几何学进行解释（Boddy等人，1999；Baveye等人，1998；Menéndez等人，2005）。先前的方法学综述（Rieu和Sposito，1991；Baveye等人，1998；Pachepsky和Hill，2017）强调了理解幂律如何随着土壤和生态生物过程的进行而产生和变化的必要性（Halley等人，2004；Ostling等人，2004；Harte等人，2021；Klöffel等人，2022）。土壤结构的分形描述提供了关于团聚体或孔隙大小、密度和稳定性的可比、整体和综合的测量方法（Caruso等人，2011；Vogel等人，2022），这对细尺度生物多样性模式（Kravchenko等人，2014；Rillig等人，2017；Bach等人，2018）、颗粒和团聚体相关的有机物质储存（Ananyeva等人，2013；O'Brien和Jastrow，2013；Kravchenko等人，2015；Kravchenko和Guber，2017；Quigley和Kravchenko，2022）、局部温室气体排放（Kravchenko等人，2019b；Wang等人，2019）以及微生物共代谢（Kravchenko等人，2019a）在活动热点地区的意义具有重要意义。尺度律指数的变化反映了相互连接系统或网络的基本规则（即“制度”转变）的变化（Pirker-Diaz等人，2025）。在土壤中，制度转变可能包括相对团聚体形成与破碎化的变化，例如由真菌聚集与无脊椎动物挖掘引起的变化。因此，受复杂性启发的测量方法，如土壤团聚体大小的分形维数或包括对数正态和指数分布的长尾分布（Tisdall和Oades，1982；Melo等人，2021），提供了关于土壤功能的综合信息，例如无脊椎动物在生态位或巢穴构建过程中对团聚体破碎化的平衡与附近微生物活动导致的团聚体形成的平衡（Maaß等人，2015）。

无脊椎动物作为土壤生态系统工程师，在塑造生态系统（Perfecto等人，2014）、土壤栖息地（Jouquet等人，2006；Lavelle等人，2016；Longmeyer等人，2026）、生物多样性（Lavelle等人，2022）及相关过程（McGlynn和Poirson，2012；Filser等人，2016）中发挥着基础性作用，尽管与土壤微生物相比，它们的研究较少（van der Heijden等人，2008；Charlotte等人，2022）。扩展表型工程师（Jouquet等人，2006），即蚂蚁，已被证明会影响土壤地貌（Whitford和Eldridge，2013），包括：质地的变化和较低的容重（Dostál等人，2005；Cammeraat和Risch，2008）；总体微孔隙度的增加（Tschinkel，2005）、水分渗透性的提高（Cerdà等人，2009）和水分可用性的增加（Li等人，2014）；土壤养分可用性的增加（Wagner等人，1997；Wagner等人，2004；Shukla等人，2013；Kotova等人，2015；Sankovitz和Purcell，2022）；植物根系和茎叶生长的增加（Farji-Brener和Werenkraut，2017）。最近的研究表明，蚂蚁还能增加土壤微生物多样性（Delgado-Baquerizo等人，2019；Baker等人，2020），并改变群落结构，包括非真菌专性蚂蚁（Lindström等人，2019）以及真菌专性蚂蚁（例如Attine蚂蚁）（Meyer，2013；Reis等人，2015）。虽然一些研究将土壤（压实度、粒径组成和pH值）视为蚂蚁生物多样性和群落结构的驱动因素（Costa-Milanez等人，2017；Rocha-Ortega和García-Martínez，2018），但大多数研究支持相反的观点：蚂蚁对土壤性质的修改（Shukla等人，2013；Kotova等人，2015；Sankovitz和Purcell，2022）。关于蚂蚁对更细尺度土壤结构属性（如土壤团聚体或孔隙大小分布）影响的明确证据仍然很少，但这可能对跨学科生态模型有用（Bennett等人，2019）。蚂蚁对土壤团聚体大小分布的影响往往具有长尾特性，因此与分形几何和自组织有关（Perfecto等人，1992；Young和Crawford，1991；Young和Crawford，2004），可以认为是由于形成过程和破碎化过程之间的不平衡造成的，类似于生态学中一些早期对尺度律的解释（Macarthur和Wilson，1963；Chase等人，2019）。这一研究空白为评估蚂蚁以及更广泛的土壤无脊椎动物如何影响土壤系统过程提供了机会（Levin，1992）。

间接或高阶相互作用也越来越被认为对生态系统网络动态（Werner和Peacor，2003；Perfecto等人，2014）和生物多样性维持（Bairey等人，2016）很重要，特别是与关键蚂蚁类群相关的相互作用已被证明会影响生态系统稳定性（Vandermeer等人，2021）。蚂蚁类群之间的直接和间接竞争，发生在地上和地下植物、凋落物以及土壤筑巢地点，可以在物种占用方面产生持久的景观级空间模式（Vandermeer和Yitbarek，2012；Perfecto和Vandermeer，2013；Perfecto等人，2014；Vandermeer和Perfecto，2020；Vandermeer等人，2022）。在某些情况下，这可能导致光环效应，即在焦点巢穴附近有限范围内发生局部竞争抑制和/或排斥，尽管在更大的空间尺度上可能维持共存（Ennis，2010；Ennis和Philpott，2017；Ennis等人，2023；Salinas等人，2019；Schmitt等人，2020）。此外，类似于切叶蚂蚁的效果（Hudson等人，2009；Sousa-souto等人，2012），当涉及蚂蚁-植物互利关系时（Vandermeer和Perfecto，2019；Vandermeer等人，2019），单个蚂蚁类群的觅食行为可能会受到树冠中额外花蜜腺的影响（Godschalx等人，2015；Passos和Leal，2019；Nogueira等人，2020），这可能有利于树木（Wagner和Nicklen，2010），但可能会取代附近其他存在的韧皮部喂养昆虫-照料关系（Perfecto和Vandermeer，2006；Styrsky和Eubanks，2007）。在蚂蚁对其周围栖息地有显著影响的情况下（Morris等人，2015；Vannette等人，2017；Wildtruth和Perfecto，2023），甚至树栖筑巢活动也被证明与凋落物群落（Donoso等人，2013）和分解（Schmitt等人，2020）、土壤养分（Clay等人，2013；Godschalx等人，2015；Lucas等人，2018）、土壤微生物组（Lucas等人，2017）以及宿主树木（Livingston等人，2008）有关。令人惊讶的是，这些效应显示出个体蚁群或饮食的生态变异，类似于Attine蚂蚁（Schultz和Brady，2008）和白蚁（Nobre等人，2011）的协同进化特化。最终，地上关键蚂蚁的筑巢和活动模式有可能延伸到地下，从而影响土壤性质。

本研究分析了热带关键树栖筑巢蚂蚁Azteca sericeasur与其相邻农林复合系统土壤性质之间的潜在地上-地下联系。研究假设是，持续的A. sericeasur巢穴通过竞争排挤其他附近的地面蚂蚁（Ennis，2010；Salinas等人，2019；Vandermeer等人，2019）来影响土壤性质，否则这些蚂蚁会对附近土壤产生积极影响，例如之前提到的增加挖掘从而打开土壤大孔隙空间（图1）。具体来说，我们预测在持续的Azteca蚂蚁巢穴下的土壤将表现出较少的有益地面蚂蚁活动，通过以下方式：1）土壤团聚体大小分布的参数较小，包括尺度律，这可能反映了土壤团聚过程中的自我相似性较弱和土壤结构动态效率较低；2）土壤水分渗透速度较慢，可能是由于孔隙度较低；3）如果水分渗透速度较慢，可利用的养分较少；此外，我们预计Azteca蚂蚁巢穴的影响将受到宿主树种的影响；4）在没有额外花蜜腺的宿主树木附近，由于地面蚂蚁活动的竞争抑制作用更强。

研究地点和系统

本研究在墨西哥恰帕斯州Soconusco南部高地的Finca Irlanda（北纬15.1732729度，西经-92.3365757度）进行，这是一个占地300公顷的热带有机生物动态遮荫咖啡农林复合农场。该农林复合系统的海拔为950-1150米，年降水量约为4500毫米，有一个六个月的雨季。该地区以相对较高的咖啡产量而闻名，附近的区域土壤包括Phaeozems、Andosols、Luvisols和Leptosols（国际WRB系统）。现场观察到的当地土壤表现为

团聚体

所有土壤团聚体大小分布都遵循微团聚体和宏观团聚体的尺度律，指数主要在1.5到2之间（图2）。几乎所有样本的土壤团聚体大小分布都可以用尺度律函数族更好地描述，而也可以用对数正态和指数函数描述，这些函数具有与幂函数相似的长尾特性，但

讨论

综合来看，这些结果表明，树栖蚂蚁的筑巢模式与土壤结构、水分渗透性、宏观化学成分和宿主树种之间存在显著差异。具体来说，土壤团聚体大小分布由具有长尾的分布族描述，其独特参数在某些情况下取决于蚂蚁巢穴的存在和宿主遮荫树种。Azteca蚂蚁巢穴单独与平均值的轻微增加相关

CRediT作者贡献声明

尼古拉斯·梅迪纳（Nicholas Medina）：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，可视化，软件，方法论，调查，正式分析，数据管理，概念化。劳伦·施密特（Lauren Schmitt）：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，可视化，验证，方法论，调查，数据管理，概念化。伊薇特·佩尔费尔托（Ivette Perfecto）：撰写 – 审稿与编辑，监督，资金获取。约翰·范德米尔（John Vandermeer）：撰写 – 审稿与编辑，监督，资金获取。

资助

本研究得到了NSF DEB Award #1853261以及密歇根大学 Rackham Merit Fellowship和拉丁美洲及加勒比研究系、生态与进化生物学系以及环境与可持续性学院的Tinker和Walls研究基金的支持。

利益冲突声明

没有声明利益冲突。

致谢

感谢Vandermeer和Perfecto实验室的同行对早期草稿的讨论；以及Gustavo、Flor和Miriam在野外支持方面的帮助。