霉菌毒素是真菌产生的有毒次级代谢产物，主要存在于受感染的作物中，并在环境胁迫下含量升高。受污染作物是土壤污染的主要来源。尽管土壤中偶尔能检测到较高水平的霉菌毒素，但这些通常是暂时的，且平均浓度远低于受污染作物，这表明功能正常的土壤在调控环境霉菌毒素水平方面扮演着关键角色。本综述从四个陆地过程的角度审视了霉菌毒素与土壤的相互作用：（i）吸附到土壤组分，（ii）微生物转化与矿化，（iii）随水迁移/活化，（iv）植物吸收与响应。
结果清晰地显示，土壤中霉菌毒素消散的主要过程是微生物作用。微生物生物量和活性的提高，以及一个较低的真菌-细菌比（fungi-to-bacteria ratio），能促进这一过程。这与恒化培养研究的结果一致，均表明细菌在霉菌毒素降解中起关键作用。这一降解路径的顺利与否，取决于霉菌毒素的可利用性。霉菌毒素对土壤颗粒的吸附会降低其可利用性：其中，芳香族结构是决定其吸附到土壤有机质（SOM）的关键，而羰基官能团则是决定其吸附到粘土颗粒的关键。因此，环境中霉菌毒素的水平应被解释为通过土壤介导的输入与消散过程的净结果，而非将土壤本身视为其来源。与真菌在作物中的原位生产（in situ production）相比，植物从土壤中吸收霉菌毒素仅是一条次要的污染途径。在土壤-植物系统中，次优的氮（N） 管理和农药使用是诱发真菌侵染和霉菌毒素水平升高的因素。真菌侵染和霉菌毒素可以诱导植物产生多酚类响应，正如关于脱氧雪腐镰刀菌烯醇（DON）的报道所示，植物能够代谢这类毒素。基于这一新解读，本综述展望了在气候变化和集约化农业背景下霉菌毒素的发生与归趋，并提出了基于土壤的整体环境监测策略。
引言
霉菌毒素是一组异质性的真菌源次级代谢产物，对人类和动物具有毒性。据估计，全球超过25%的粮食作物受到霉菌毒素污染。污染水平具有地理分布特征，并受到气候因素的影响。在热带和亚热带地区，如撒哈拉以南非洲，玉米样品中霉菌毒素检出率高达40%，黄曲霉毒素B1（AFB1）含量远超欧盟标准。在温带气候的欧洲，镰刀菌（Fusarium）病害及其产生的霉菌毒素是关注焦点，例如波兰玉米中脱氧雪腐镰刀菌烯醇（DON）和玉米赤霉烯酮（ZEN）的检出率很高。无论地域如何，气候变化的影响可能加剧霉菌毒素问题，使其在欧洲也成为关注点。虽然对食品和饲料中的霉菌毒素发生、人类和动物暴露及其毒性机制的研究已很深入，但土壤生态系统尚未得到系统研究，尽管产毒真菌是土壤微生物组的组成部分。有证据表明霉菌毒素存在于土壤及相邻生态系统中。
农业土壤中的霉菌毒素水平通常比商业化食品和饲料中的水平低100–1000倍。污染作物（如小麦中的DON水平可达26,585 µg kg−1）是土壤污染的主要来源。通过淋溶、径流、降雨、灌溉或洪水等方式，霉菌毒素从受污染的田间作物转移到土壤中。其他来源包括生物固体（如污水污泥）、动物粪便以及在循环经济背景下用作土壤改良剂的食品和农业废弃物。将受污染的植物残体翻入土壤也是霉菌毒素和真菌的载体。免耕土壤管理可能无意中增加霉菌毒素污染的风险。
一旦进入土壤，霉菌毒素会与土壤的非生物和生物成分相互作用，这决定了其残留水平和可利用水平。霉菌毒素对土壤有机质（SOM）的吸附以及土壤微生物的降解是其在环境中消散的相关途径。此外，霉菌毒素可以通过植物吸收迁移到相邻系统，或随水迁移到溪流中。由于这些过程并非连续不断，霉菌毒素可能以不同的污染水平短暂地、不均匀地存在于土壤中。通过土壤的消散过程使得溪流中的霉菌毒素及其代谢物含量很低。目前，溪流中常报告的霉菌毒素是DON、ZEN和黄曲霉毒素。
从真菌生态学的角度来看，霉菌毒素是丝状真菌为应对陆地生态系统中的生物和非生物胁迫而合成的次级代谢产物。镰刀菌（Fusarium）、曲霉菌（Aspergillus）和青霉菌（Penicillium）是土壤微生物区系的一部分，当定植于环境基质时会产生多种霉菌毒素。但土壤中霉菌毒素的原位生产尚未有文献记载。已知霉菌毒素能增加真菌的毒力，作为化学屏障为真菌提供竞争优势，或增强孢子在环境胁迫条件下的生存能力。它们可以作为化感物质影响植物和其他（微）生物。此外，在报告的环境水平下，霉菌毒素对土壤生物的毒性似乎不存在。
真菌的霉菌毒素生产受到非生物因素（如高温、渗透压差异、高二氧化碳（CO2）浓度、异常光照或杀菌剂使用）的影响。这些参数在现代农业中经常被改变，以提高作物生产力，但同时也改变了土壤过程。因此，集约化农业实践和气候变化被认为是导致土壤生态系统功能退化（disservices）的主要驱动因素。人们普遍认为，在气候变化带来的胁迫条件下，作物中的霉菌毒素水平将会增加。因此，作物中高水平的霉菌毒素可能成为土壤和溪流等不同环境区室中霉菌毒素高水平的起点。
本综述旨在探索土壤-霉菌毒素的相互作用，超越污染源或已报告的环境水平。具体而言，它关注土壤在降低环境霉菌毒素水平方面的潜力，而非作为其来源。因此，文章阐述了土壤生物和非生物成分在调控环境霉菌毒素水平中的作用，考虑了迁移与运输、吸附、（生物）降解以及在土壤到植物内部及植物内部的代谢等过程。此外，还描述了影响土壤和植物中真菌产生霉菌毒素的因素，重点关注霉菌毒素对镰刀菌的生态作用。文章也探讨了植物如何通过形成植物次级代谢产物来响应真菌/霉菌毒素，以补充霉菌毒素在陆地生态系统中的生态作用。最后，文章阐述了未来对环境样品中霉菌毒素采样策略和分析的考量，包括气候变化和集约化农业在环境霉菌毒素浓度中的作用。
塑造霉菌毒素环境水平的陆地过程
霉菌毒素-土壤相互作用涉及多种过程，决定了霉菌毒素在不同环境区室中的水平。其中一个重要过程是消散，它在很大程度上促使初始霉菌毒素浓度降低，这种降低可能是暂时的，也可能是永久的。本节描述了吸附和微生物降解作为霉菌毒素从土壤中消散的主要途径。另外的消散途径包括随水迁移到相邻生态系统（如溪流）以及植物吸收。
霉菌毒素对土壤颗粒和组分的吸附
土壤含有不同的成分，可以作为吸附剂。腐殖质属于土壤有机质（SOM），由复杂的大分子组成。粘土矿物也是土壤的相关成分，通过吸附、插层和阳离子交换与有机和无机化合物相互作用。
霉菌毒素可以吸附到土壤上，但其吸附潜力与其物理化学性质有关。在以泥炭作为有机质模型的柱实验中，研究了有机碳-水分配系数（Log Koc）在<0.7至3.5之间的霉菌毒素，其中DON对泥炭的滞留性最低，而疣孢菌素A（verrucarin A）最高。结构差异影响了Log Koc值，例如DON中的-OH基团会降低该值，并增加与水分子的氢键相互作用。Log Koc是研究霉菌毒素归趋时预测其土壤吸附能力的合适指标，但这种推理并不适用于所有霉菌毒素。例如，DON几乎不吸附到土壤上，而15-乙酰基脱氧雪腐镰刀菌烯醇（15-ADON）则显示出随土壤粘土含量增加（从21%到97%）的吸附模式。相比之下，ZEN的吸附率超过90%，且不受土壤类型影响。这表明存在两种不同类型的非共价相互作用：（i）15-ADON中的羰基与粘土含量增加带来的阳离子之间形成有机-矿物缔合的桥联；（ii）具有芳香族结构的分子（如黄曲霉毒素（AFs）、桔霉素（CIT）、赭曲霉毒素A（OTA）、ZEN、杂色曲霉素（sterigmatocystin）和链格孢毒素）通过芳香族π-供体和π-受体相互作用，额外具有吸附到有机质上的能力，导致其吸附潜力随土壤有机质含量增加而增强。
仅凭辛醇-水分配系数（Log Kow）无法预测其在土壤中的归趋：例如，黄曲霉毒素B1（AFB1）在含10%和20%粉砂粘壤土的色谱柱水样中被检出，而水溶性更高的伏马菌素B1（FB1）却未能被定量检测到。FB1与腐殖质之间官能团的化学相似性有助于其在土壤中更好的保留。在土壤柱淋溶实验中，FB1与土壤紧密结合（100%保留）。然而，这种结合在酸性pH值条件下（如甲酸）是可逆的，表明土壤组分与霉菌毒素之间存在非共价和pH依赖性的相互作用。有机化学物质中的羰基官能团与土壤的非线性吸附可以用有机-矿物缔合的桥联来解释。土壤的pH值范围很广（<3.0至~11），这在评估具有可电离基团的分子（如FB1及其羧酸官能团）的归趋时非常重要。当pH值高于酸度系数（pKa）时，官能团会发生去质子化，有利于离子相互作用。在溪流中，不同的pH值也会影响可电离分子的非生物和生物降解动力学。
大多数霉菌毒素的Log Kow< 5，这将其归类于非持久性有机污染物的范围内。因此，我们可以预期，土壤的结构和性质将在决定霉菌毒素的可用性以及额外过程的程度上起着至关重要的作用。简而言之，这项研究强调了土壤质地的两个作用：（i）粘土含量影响其与具有羰基官能团的霉菌毒素的相互作用；（ii）土壤的化学性质，如有机质含量，影响具有芳香族结构的霉菌毒素的归趋。这项工作还表明，需要来自不同土壤的经验数据来精确预测其归趋，并且单独使用Log Kow数据可能无法准确预测其在粘土土壤中的吸附和解吸过程。对于可电离分子（如OTA、ZEN、FBs），其分配行为具有pH依赖性，因此表观分配系数（Log D）可能是更准确的指标。这一认识对于设计监测策略以评估霉菌毒素在环境区室中的发生和分布具有重要意义。此外，目前尚无信息表明不同管理措施下的土壤（例如使用增加土壤有机碳含量的土壤改良剂或改变水力和气候特性的措施）中吸附过程如何运作。还应考虑到，霉菌毒素通过非共价相互作用与土壤组分结合，并且与土壤组分的紧密结合是可逆的，相当一部分霉菌毒素仍存在于水相中，可用于进一步的（生物）降解、迁移和吸收等过程。
从土壤中分离的微生物的转化和矿化作用
从土壤中分离的微生物可以有效降解DON。有研究报道，在含有200 µg mL−1DON的BYE琼脂中培养两天后，一种属于农杆菌-根瘤菌（Agrobacterium-Rhizobium）群的革兰氏阴性E3-39菌种能将约70%的DON转化为3-酮基-DON（3-keto-DON），并形成DON的差向异构体表位-DON（epi-DON）。在同一实验中，E3-39也能代谢3-ADON，但速率低于DON，而雪腐镰刀菌烯醇（NIV）和镰刀菌烯酮-X（fusarenon-X）则不能被代谢。这表明，与DON相比，NIV中额外增加的OH基团等微小化学修饰是决定该土壤微生物降解潜力的关键。其他研究也报告了类似的结果，例如从土壤中分离的德沃斯氏菌（Devosia sp.） D6-9和FS10-7菌株能在广泛的pH（4-10）和温度（16-42 °C）范围内降解DON。
土壤微生物对DON的矿化作用（即转化为二氧化碳（CO2））已有总结。研究观察到，与德沃斯氏菌（Devosia）属相比，从田间土壤中分离的、与诺卡氏菌（Nocardioides）属密切相关的革兰氏阳性菌株WSN05-2，能在以100 µg mL−1DON作为唯一碳源的基本培养基（MM）中利用DON。并非所有测试的菌株都显示出这种能力，这表明革兰氏阳性和革兰氏阴性菌株对底物的利用具有选择性。也有研究描述了从农业土壤中分离的真菌塔宾曲霉（A. tubingensis）能够以DON作为单一碳源。
另一种描述的DON微生物转化是去环氧化作用，这是一个还原过程，涉及将环氧基转化为碳-碳双键。在含有土壤悬浮液的两种培养基中培养72小时后，观察到50 µg mL−1浓度的DON有64.3%转化为去环氧脱氧雪腐镰刀菌烯醇（DOM-1）。去环氧化作用可在较宽的温度范围（12至40 °C）内发生，但pH范围较窄（6.0-7.5）。DOM-1是反刍动物肠道中经常报告的代谢物，在人类和猪中较少见，其形成主要与厌氧条件有关。然而，有研究报道，在好氧条件下，来自不同农业土壤的复合样品中的细菌群落（包括沙雷氏菌（Serratia）、梭菌（Clostridium）、柠檬酸杆菌（Citrobacter）、肠球菌（Enterococcus）、寡养单胞菌（Stenotrophomonas）和链霉菌（Streptomyces））能更有效地进行去环氧化作用。在土壤中，好氧条件主导着相关过程并有利于氧化反应。因此，土壤中的DOM-1水平主要可归因于动物粪便等二次来源，而非原位代谢的结果。上述体外研究结果表明土壤细菌具有降解DON和其他单端孢霉烯族毒素（trichothecenes）的能力。
微生物转化也受菌群组成的影响。例如，一个双细菌群落模型（来自昆虫粪便样本的假单胞菌（Pseudomonas）和德沃斯氏菌（Devosia））能够在30 °C和pH 8-9的条件下降解86.6%的DON，比单菌株更有效。此外，据报道，在混合细菌存在下，DON的降解率比单一细菌更高。有研究描述了一种两步骤的DON降解过程，表明Y1（假单胞菌属，44.98%）和S1（溶杆菌属（Lysobacter），0.11%）之间存在协同机制。有报道称，细菌群落降解DON的能力与其土壤来源密切相关。添加可利用的碳源（如醇类和糖类）会降低其降解效率，这表明微生物将DON作为碳源利用，从而实现了霉菌毒素的矿化。同一研究组观察到，由德沃斯氏菌属（Devosia sp.）A8和伊氏副球菌（Paracoccus yeei） A9组成的细菌群落能够降解3-ADON（49.7%）、15-ADON（97.4%）和T-2毒素（22.4%），但不能降解HT-2毒素。T-2与HT-2在降解上的差异可归因于脱酰基化，这是乙酰化单端孢霉烯族毒素的第一个解毒步骤。这意味着生物转化潜力并不局限于单一微生物物种，而是取决于特定群落中微生物的相互作用。
从三个葡萄园土壤样本中分离的微生物种群，在基本培养基蛋白胨（MM Peptone）中生长时，能够将OTA完全降解为赭曲霉毒素α（OTα）。从土壤中分离的产碱假单胞菌（Pseudomonas alcaliphila）和杀鲑假单胞菌（P. plecoglossicida）能够降解ZEN，72小时后降解率达50%，降解速率相似。两种菌株都具有氧化酶、过氧化氢酶和二氢裂解酶活性，表明存在氧化还原反应进行化学转化。从农业土壤中分离的肺炎克雷伯菌（Klebsiella pneumoniae）能够完全降解ZEN，在较高温度和pH值下效率更高。其他具有ZEN降解能力的菌株包括从小麦土壤中分离的解淀粉芽孢杆菌（Bacillus amyloliquefaciens），其降解效率与ZEN浓度呈负相关，表明发生了矿化作用而非生物转化。大多数方法仅将母体化合物的消失作为其降解的积极结果，而未探索潜在的代谢物。然而，有研究描述了一种ZEN的代谢物ZOM-1，其极性比ZEN更强。ZOM-1是通过涉及氧化和水解步骤的过程形成的。来自农业土壤的枯草芽孢杆菌（Bacillus subtilis）能够通过细胞外酶降解AFB1。一篇综述总结了AFB1分解的主要微生物途径，描述了包括氧化、还原、脱甲基、水解等在内的不同酶促过程。
土壤中的微生物降解和矿化作用
土壤中的降解速率（以天计）比培养实验报告的速度（以小时计）慢，这种差异可以通过霉菌毒素对土壤有机质或粘土组分的吸附作用来解释，这限制了霉菌毒素用于生物地球化学过程的可利用性。就DON而言，它几乎不吸附在土壤颗粒上，表明其几乎100%可用于微生物过程。在玉米田土壤中，DON的消散率达到50%（半衰期（DT50）为0.6-3.7天，而在草地土壤中则需要六个月才能达到100%消散。差异归因于研究设置，包括微宇宙大小、土壤类型和管理方式（耕地与草地）、条件（50% vs. 80%持水量）、土壤改良剂（秸秆还田）等，并且与相关研究结果一致，即当存在海藻糖、乳糖、蔗糖、麦芽糖、甘露醇和葡萄糖等可利用碳源时，DON的降解会受到限制。DON、NIV和15-ADON在三种土壤中被有效降解，降解程度与土壤微生物生物量和呼吸作用的顺序一致：砂质壤土 > 粉砂壤土 > 粉砂粘土。无论土壤类型如何，15-ADON都能快速转化为DON，达到最低的DT50值（<0.2天），这表明脱乙酰化是一种通用的转化途径，也适用于具有类似官能团的霉菌毒素。然而，所有作者都得出结论，消散主要归因于微生物，因为在无菌设置中未观察到降解或吸收。土壤中DON的消散与相关研究结果一致，即未在淋出液或土壤中回收到DON。在微生物群落活跃且规模大、真菌-细菌比低的土壤中，DON的降解得到增强。此外，作者指出，来自玉米田的土壤比没有玉米种植历史的常规农业土壤的降解速率更高，这表明前者存在激发效应。总之，目前的证据表明，土壤微生物群落的组成和活性影响着DON的降解。
秸秆还田等农业管理措施增强了土壤中DON的降解。由于秸秆提供了碳和氮输入，可能会增加微生物生物量和活性，因此可以预期更高的消散率。这与在草莓种植中观察到的秸秆覆盖土壤比塑料覆盖土壤DON消散更快的结果一致。这可能与相关研究结果看似矛盾，但在该研究中，秸秆对应的是复杂的碳输入，而非简单的糖类或氨基酸等碳化合物，因此需要分解，从而允许同时发生微生物过程，如同化和生物量增加，以及更高的呼吸速率。
图2展示了DON通过四种土壤过程（微生物降解、随水迁移、吸附和植物吸收）消散的程度。该图描述了小麦作物中DON污染的典型情景，初始浓度高达26,598 µg kg−1。DON极易随水迁移，通过土壤柱的淋溶潜力高达82%。考虑到这些因素，土壤中的水平应在~21,810 µg kg−1左右。但是，农田土壤中的浓度表明其水平要低100-1000倍。这个例子表明，只有一小部分作物中的初始霉菌毒素浓度最终到达相邻的溪流，这暗示了土壤在降低水平方面的关键作用，这主要归功于微生物降解。
