植物作为固着生物，不断面临干旱、盐碱等环境挑战，这些胁迫严重扰乱了其生理生化功能，进而对生长、发育和生产力产生不利影响。为了应对这些挑战，植物部署了多种策略，其中植物生长调节剂（PGR）的调节扮演着关键角色。褪黑素（Melatonin, MT）作为一种PGR，在植物的整个生命周期中发挥着多方面功能，从种子萌发到果实发育，现已被认为是增强非生物胁迫耐受性的重要因子。
尽管MT的作用机制已被多方面探索，但本综述重点关注MT在调节糖代谢、糖感知及其转运体以改善胁迫适应方面的作用。MT通过调节蔗糖合成酶和转化酶活性来调控蔗糖动员，上调己糖转运体（STP）、SWEET和SUT，以实现高效的碳水化合物分配，并与SnRK1/ABA通路整合，以维持光合作用并启动活性氧（ROS）清除。通过糖转运体进行的糖信号传导能够实现高效的糖分配和积累，作为渗透保护剂，增强抗氧化防御，并调节胁迫响应基因的表达。
2. 褪黑素
MT是一种以色氨酸为前体的吲哚类生物分子。它在植物中被认为是多效性分子，在植物生长发育、根系发育、种子萌发、开花、叶片衰老和果实成熟等多个过程中发挥作用。MT具有两亲性和抗氧化能力，因此能到达萌发中的种子，保护细胞膜脂质免受过氧化，从而提高发芽率和种子活力。
2.1. 生物合成
MT的合成始于莽草酸途径，以二氧化碳为起始反应物，形成色氨酸。在细胞质中，色氨酸脱羧酶（TDC）将色氨酸转化为色胺，这是第一个关键步骤。随后，在內质网（ER）中，由属于细胞色素P450单加氧酶家族的色胺-5-羟化酶（T5H）催化羟化反应，产生5-羟色胺（血清素）。接着，在叶绿体或线粒体中，由血清素N-乙酰转移酶（SNAT，限速酶）催化乙酰化，将其转化为N-乙酰血清素。最后，在细胞质中，由N-乙酰血清素甲基转移酶（ASMT）/咖啡酸O-甲基转移酶（COMT）催化甲基化，形成褪黑素。在胁迫条件下，血清素可经ASMT/COMT酶转化为5-甲氧基色胺，再由SNAT酶作用生成MT。
2.2. 植物中MT的代谢
MT的第一个被鉴定的代谢物是2-羟基褪黑素（2-OHM），由褪黑素2-羟化酶（M2H）催化形成。第二个发现的MT代谢物是3-羟基褪黑素（3-OHM），由褪黑素3-羟化酶（M3H）催化。MT的分解代谢主要发生在亚细胞区室中，2-OHM和3-OHM分别产生于叶绿体和细胞质。代谢物（如AFMK、AMK、2-OHM、3-OHM）具有高抗氧化活性，可以通过级联反应清除多达10个ROS/RNS分子。
2.3. MT防御中的功能基团
MT具有独特的分子结构，其特征是富电子的吲哚环和两个功能侧链——5-甲氧基和3-酰胺基，这赋予其高共振稳定性、电反应性和低活化能，使其成为有效的抗氧化剂。这些侧链显著增强了其自由基清除能力；特别是含有羰基部分（N–C=O）的C3酰胺基团，在中和多种ROS中起着至关重要的作用。
3. MT在非生物胁迫中的作用
3.1. 褪黑素对盐胁迫耐受性的影响
研究表明，MT处理可提高暴露于盐胁迫下的小麦（Triticum aestivum L.）的性能和产量。MT的应用可以通过限制Na+积累、维持Na+/K+平衡以及通过降低H2O2和TBARS水平来减少氧化应激，从而提高植物的耐盐性。在番茄幼苗上施用MT可提高内源MT含量，改善生理特性，恢复光系统I（PSI）最大氧化还原能力，并促进光系统II（PSII）活性反应中心的光化学效率，从而增强耐盐性。此外，MT处理显著上调了菜豆（Phaseolus vulgaris L.）中过氧化氢酶（CAT1）、谷胱甘肽还原酶（GR）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）、超氧化物歧化酶（SOD1）等抗氧化酶的活性，有效减少了氧化损伤并提高了光合效率。MT还可以通过激活生物合成基因Δ1-吡咯啉-5-羧酸合成酶来提高脯氨酸水平，并增加总可溶性碳水化合物，从而在盐胁迫下平衡渗透调节，导致叶片渗透势升高和水分吸收改善。
3.2. 褪黑素与干旱胁迫
外源MT应用增加了干旱胁迫下棉花植株的根和茎直径以及生理特性（SPAD值、净光合速率）。用MT处理的油菜籽幼苗发芽率提高，这增强了促进干旱胁迫下萌发所需的生理特性和酶活性。补充MT有效增强了关键抗氧化酶（SOD、POD、CAT）和非酶抗氧化剂还原型谷胱甘肽（GSH）和抗坏血酸（ASA）的活性，从而加强了ROS清除，减轻了氧化应激，并抵消了干旱胁迫下的H2O2积累。在玉米中，外源MT调节了气孔开度，并在PEG诱导的干旱胁迫下诱导了气孔重新开放。MT还可以通过抑制ABA合成酶NCED和激活ABA降解酶CYP707单加氧酶来调节干旱胁迫植物的ABA代谢，从而降低H2O2和ABA水平，改善气孔功能，增强植物的抗旱能力。
4. 糖作为盐和干旱胁迫下的胁迫调节剂
在多种发育过程中，葡萄糖、果糖、蔗糖和海藻糖6-磷酸都充当了信号分子的角色。糖分为结构糖和非结构糖。纤维素和半纤维素是构成植物结构和生物量合成的结构成分。非结构（可溶性）糖包括单糖、二糖、多糖和寡糖。这类可溶性糖具有生理功能，并在植物生长和发育中发挥作用。此外，可溶性糖可以增强植物对非生物胁迫的抵抗力，使其能够忍受恶劣环境。非生物胁迫会触发可溶性糖浓度的增加，包括二糖、寡糖和果聚糖，它们在最大限度地减少胁迫引起的植物损伤方面发挥重要作用。
糖积累在非生物胁迫下增加，充当渗透保护剂，帮助维持细胞膨压，从而增强植物韧性并提高耐受性。通过最小化非生物胁迫期间的脱水，多种渗透剂的产生和储存强化了组织结构，支持代谢途径，并维持膨压，保护植物并提高其对非生物胁迫的耐受性。糖通过多种策略实现胁迫恢复力，例如增加渗透剂、促进ROS清除、增强抗氧化机制、提供能量资源以及促进区室化、运输以及与激素和信号的相互作用。
在盐胁迫下，Na+和Cl-的积累会诱导叶绿素降解，而糖可以对抗此过程。研究表明，在盐胁迫下，耐盐植物与盐敏感植物相比，表现出更少的叶绿素降解，这归因于糖的积累有助于保护叶绿素并维持光合效率。盐敏感水稻植物在胁迫条件下诱导蔗糖分解以满足能量需求，而在耐盐植物中，通过增加蔗糖合成酶和转化酶的活性，实现了蔗糖的积累。海藻糖在对抗盐胁迫方面发挥着重要作用。在棉花植株中，海藻糖的叶面施用诱导了抗氧化防御系统（SOD、POD和CAT），使植物对盐胁迫具有耐受性。此外，海藻糖可以通过诱导渗透剂（糖、脯氨酸）、通过上调AOX、NHX1和SOS1的表达来维持Na+和K+稳态，从而缓解盐胁迫。
同样，人们观察到干旱诱导的生长减少可以通过诱导糖代谢及其运输和分布来改善，增强根冠比，从而提高耐旱性。在甜瓜幼苗中，外源葡萄糖处理提高了光系统II（PSII）的最大光化学效率（Fv/Fm），减少了MDA的积累，并最终改善了胁迫下的光合性能。此外，补充海藻糖通过维持渗透平衡在干旱胁迫下保持了细胞稳定性。过表达Ht1-FFT（果聚糖1-果糖基转移酶）的转基因烟草叶片具有更高的果聚糖浓度，这提高了可溶性糖和脯氨酸含量，并通过减轻干旱的负面影响使植物具有耐旱性。因此，我们可以看到糖在盐和干旱耐受性中的多方面作用。
5. 非生物胁迫下糖传感器的角色
5.1. 蔗糖非发酵1相关激酶1（SnRK1）介导的信号传导
SnRK1是一个主调节器，整合外部刺激与植物生长，并调节多种过程，包括胁迫响应、自噬、气孔发育、花粉成熟、激素信号传导和基因表达。它可以根据生理条件定位于细胞质、细胞核、质膜、叶绿体、內质网（ER）和胁迫颗粒等不同细胞区室。SnRK1磷酸化许多靶蛋白以重新布线代谢，主要在糖短缺期间被激活。在胁迫条件下，会发生能量剥夺，SnRK通过诱导分解代谢和抑制合成代谢相关酶，在维持糖含量稳态方面发挥关键作用。SnRK1激活的基因与分解代谢途径相关，包括细胞壁、淀粉、蔗糖、氨基酸、脂质和蛋白质降解以及自噬。此外，SnRK1与酵母SNF-1相似，有助于碳代谢，并通过调节直接磷酸化来调节生理和生化过程，这与植物的胁迫和代谢相关，以确保植物生存。
5.2. 胁迫期间的雷帕霉素靶标（TOR）信号传导
雷帕霉素靶标（TOR）激酶信号通路是所有真核生物（包括酵母、动物和植物）中营养感知的中心调节器。TOR是一种高度保守的丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶，属于磷脂酰肌醇3-激酶相关激酶（PIKK）家族，存在于所有已测序的植物和藻类基因组中。在有利的环境条件下，TOR保持活跃，刺激合成代谢活动（如蛋白质合成），同时抑制分解代谢途径和蛋白质降解。相反，在胁迫或营养缺乏条件下，TOR活性被抑制，触发分解代谢过程以维持细胞稳态。TOR通过调节蛋白质磷酸化，影响广泛的必需细胞和代谢功能，包括营养吸收和同化、核糖体生产、细胞生长和分裂、多核糖体稳定性、代谢调节、自噬和整体植物发育。
5.3. 己糖激酶在胁迫缓解中的作用
己糖激酶（HXKs）是一组保守的酶，通过磷酸化葡萄糖和果糖等己糖，在糖酵解中发挥核心作用。除了其经典的代谢功能外，HXKs还充当糖传感器，并参与启动各种生物合成途径。HXKs高度多功能，在不同生物体（如真菌、寄生虫、哺乳动物和植物）中表现出多种功能。它们的角色超越代谢，包括充当蛋白激酶、形成基因阻遏复合物、作为免疫受体以及调节自噬、程序性细胞死亡和免疫反应等基本过程。在植物中，特别是拟南芥（Arabidopsis thaliana），HXK1不仅被确定为代谢酶，还被确定为独立于其催化活性的葡萄糖传感器。这种信号功能使得HXK1能够参与响应高葡萄糖水平而抑制光合作用相关基因表达的途径。
6. 非生物胁迫下糖转运体的作用
糖通过充当碳骨架来源、呼吸底物、代谢中间体、储存化合物、渗透剂和生物/非生物胁迫响应期间的信号分子，对植物生长和发育的多个方面做出贡献。光合同化物从源器官（如成熟叶片）到库组织（包括根、发育中的叶片和生殖结构）的转运对于维持代谢平衡和生长至关重要。这一过程由糖转运体（特别是SWEETs和SUTs）的协调网络介导，确保碳水化合物在整个植物系统中的高效分配。
6.1. SWEET在干旱和盐胁迫耐受性中的作用
“糖最终将被输出转运蛋白”（SWEETs）家族是最近被鉴定为膜定位的糖单向转运蛋白，在促进糖跨细胞膜的流出和流入方面发挥关键作用。这些转运蛋白参与广泛的发育和生理过程，包括种子灌浆、果实成熟、花粉活力和块茎形成。SWEET转运蛋白在植物中通过单向转运机制运作，允许糖根据浓度梯度双向流动，从而在糖分配中发挥关键作用。
6.2. SUT在干旱和盐胁迫耐受性中的作用
蔗糖转运蛋白（SUT）是一类仅存在于植物中的蔗糖-质子同向转运蛋白，可能是因为蔗糖不在动物和微生物中产生。SUTs在正常和胁迫条件下介导糖转运方面都发挥着至关重要的作用。SUTs分为三种类型：I型（双子叶植物特有，质膜结合，例如用于韧皮部装载和花粉萌发的AtSUC1）、II型（存在于双子叶和单子叶植物中，参与韧皮部装载/卸载）和III型（主要位于液泡膜，如PtaSUT4，在液泡中储存蔗糖并调节细胞质水平）。一些II型和III型SUTs也在蔗糖信号传导中发挥作用。
6.3. 盐和干旱胁迫下的其他转运蛋白
除了上述讨论的转运蛋白外，单糖转运蛋白（MST）、多元醇转运蛋白（PTs）、早期脱水响应样转运蛋白和细胞器糖转运蛋白（质体和液泡转运蛋白）在植物处于不利条件下时具有重要功能。它们在糖的积累中起作用，糖在非生物胁迫期间发挥多种作用。例如，PTs帮助植物转运糖和醇类（如山梨醇、甘露醇），在不同的环境信号下充当渗透保护剂和抗氧化剂。研究表明，在油橄榄（O. europaea）中，盐和干旱胁迫增强了甘露醇的转运，这是MaT1基因表达诱导的结果。此外，PLT（4、13、1、3和9）的表达可以在不同植物的盐胁迫下被诱导。有趣的是，研究表明，在胁迫下，棉子糖会积累，其功能类似于抗坏血酸和谷胱甘肽，能清除OH•自由基，从而防止膜脂过氧化。
7. 非生物胁迫下褪黑素对糖代谢和转运的影响
MT可以通过诱导或抑制参与糖代谢的酶（如蔗糖合成酶、转化酶和淀粉酶）来调节糖的积累。由于这些酶的作用，在胁迫条件下可以维持糖稳态的调节。此外，MT作为连接糖信号与代谢调整以减轻胁迫负面影响的关键调节因子。在玉米幼苗的研究报告中发现，外源施用MT通过上调SPS和酸性转化酶的表达及其酶活性来增强糖代谢，从而分别导致蔗糖和己糖的积累。在剑兰中，补充MT诱导了还原糖和非还原糖的积累，这些糖提供了应对盐胁迫所需的ATP、NADPH和其他代谢物。同样，MT应用增强了HXK的活性，HXK磷酸化己糖，导致糖酵解和呼吸作用增强，进而诱导代谢物产生，从而缓解胁迫条件。通过这种机制，满足了额外的ATP、NADPH需求，而还原糖则作为与防御相关基因相关的信号分子。蔗糖积累通过诱导花青素的合成来减轻胁迫的抑制作用，花青素可以直接帮助清除胁迫条件下诱导的ROS。
未来，通过多组学驱动的MT-糖网络解析，结合CRISPR验证和田间应用，有望培育出适应盐碱和干旱环境的强韧作物品种。然而，尽管已有报道称MT在单独的盐或干旱条件下能激活糖信号传导以实现非生物胁迫耐受性，但将MT介导的糖信号传导或积累整合以缓解它们在田间环境中常见的联合发生的协调机制，仍然未被探索。本综述整合了这些分散的见解，以凸显这一关键空白。此外，通过MT靶向糖转运体和糖信号传导的表达以实现胁迫耐受性，可以为双重胁迫下的胁迫适应和生长提供途径。
